UFPEL - FAU - Fundação de Apoio Universitário

Daniele C. H. Schlesener, Jutiane Wollmann, Cristiano T. Machado, Adrise M. Nunes, Marco S. Gottschalk, Flávio R. M.Garcia

Drosophila suzukii (Matsumura, 1931) (Diptera, Drosophilidae): Biologia, Ecologia e Controle

Drosophila suzukii (Matsumura, 1931) (Diptera, Drosophilidae): Biology, Ecology and Control

Pelotas, 2017

Reitoria

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Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)

Bibliotecário: Ubirajara Buddin Cruz – CRB 10/901

(Biblioteca de Ciência & Tecnologia - UFPel)

D787

Drosophila suzukii (Matsumura, 1931) (Diptera, Drosophilidae) : biologia, ecologia e controle = Drosophila suzukii (Matsumura, 1931) (Diptera, Drosophilidae) : biology, ecology and control / Daniele C. H. Schlesener... [et al.]; trad. Ana Raisa Paiva.- Pelotas : Ed. da Universidade Federal de Pelotas [FAU - Fundação de Apoio Universitário], 2017.

n. p. : il. color.

ISBN: 978-85-517-0012-9

1.Entomologia. 2.Drosófilas. 3.Mosca-da-asa-manchada. 4.Mosca-do-vinagre. 5.Mosca-da-cereja. 6.Biologia. 7.Ecologia. 8.Controle. I.Schlesener, Daniele C. H. II.Paiva, Ana Raisa.

CDD: 595.77

Autores

Daniele Cristine Hoffmann Schlesener

Bióloga, Mestre em Fitossanidade

Doutoranda do Programa de Pós-graduação em Fitossanidade – Entomologia, UFPel

e-mail: mity_dani@yahoo.com.br

Jutiane Wollmann

Engenheira Agrônoma, Mestre em Fitossanidade

Doutoranda do Programa de Pós-graduação em Fitossanidade – Entomologia, UFPel

Cristiano Teixeira Machado

Biólogo, Mestre em Entomologia

Doutorando do Programa de Pós-graduação em Fitossanidade – Entomologia, UFPel

Adrise Medeiros Nunes

Bióloga, Doutora em Ciências

Marco Silva Gottschalk

Biólogo, Doutor em Biologia Animal

Professor da Universidade Federal de Pelotas, UFPel

Flávio Roberto Mello Garcia

Biólogo, Doutor em Biociências - Zoologia

Professor da Universidade Federal de Pelotas, UFPel

Authors

Daniele Cristine Hoffmann Schlesener

Biologist, Master in Phytossanity

Doctoral Student at the Phytossanity – Enthomology

e-mail: mity_dani@yahoo.com.br

Jutiane Wollmann

Agricultural Engineer, Master in Phytossanity

Doctoral Student at the Phytossanity – Enthomology

Cristiano Teixeira Machado

Biologist, Master in Enthomology

Doctoral Student at the Phytossanity – Enthomology

Adrise Medeiros Nunes

Biologist, Doctor in Science

Marco Silva Gottschalk

Biologist, Doctor in Animal Biology

Professor at the Universidade Federal de Pelotas, UFPel

Flávio Roberto Mello Garcia

Biologist, Doctor in Biosciences – Zoology

Professor at the Universidade Federal de Pelotas, UFPel

Preface

Drosophila suzukii or “spotted wing drosophila” is a species that has recently invaded Brazil. This species is considered a pest of small fruits in other countries where it is already established, causing damage especially in berry crops.

This book presents a comprehensive review of the obtained knowledge on Drosophila suzukii, which is important, both from the environmental and economic points of view.

An historical report of the Drosophila suzukii invasion in Brazil, as well as a discussion of a set of possible host plants or fruits (not only restricted to berries), are presented.

The text describes details of the morphology of the species, from the egg stage to the adult fly, pointing out the particularities of male and female morphology.

Environmental conditions, such as temperature and humidity, which may be related to the success of invasion in different regions of Brazil, are addressed. Issues related to monitoring, management strategies (that can mitigate the infestation), the damages caused by the species and potential biocontrol agents are also discussed.

The authors are researchers from zoology, ecology and entomology fields, with significant experience in these topics. Therefore, this text, resulting from the hard work of dear colleagues, is an accurate and significant contribution, being supported by solid and qualified references.

Concise, easy to follow and with fine illustrations, the book - written in Portuguese and English - is recommended not only for the scientific community, but also for fruit growers and for all those who wish to broaden their knowledge of Biology, Ecology and Control of Drosophila suzukii.

Maríndia Deprá

Biologist, PhD in Genetics and Molecular Biology

Professor at the Federal University of Pelotas, UFPel

1 Introduction

Most species of drosophilid are associated with ripe fruits, already damaged and/or decomposing, feeding mainly of microorganisms associated with those, such as fungi or bacteria. For this reason they are not considered pests.

However, there are species that can attack intact fruit and use them as a place for egg laying and as substrate for the development of their larvae. Such is the case of Drosophila suzukii (Matsumura, 1931) (Diptera, Drosophilidae), or spotted wing drosophila, had occurrences in Brazil and in South America first reported in 2013 (DEPRÁ et al., 2014). This species is considered a pest on small fruits from Asia, Europe and North America (CINI et al., 2012). A behavior presented by females of this species is to perforate fruits during egg laying and the development of their larvae usually results in damage to the attacked fruit and precludes its sale. Since Brazil is the third largest producer of fruits in the world, with over 40 million tons produced per year (ANUÁRIO BRASILEIRO DE FRUTICULTURA, 2014), the emergence of this invasive species is concern reason for the fruit producers and the scientific community, whereas D. suzukii has been causing considerable losses in other countries.

2 Hosts

Drosophila suzukii species is opportunistic and of versatile ecology, preferring egg laying in soft-skin cored fruits, although not strictly. There are records of its occurrence in several fruit species (Table 1), but mainly those of the Rosacea family, broadly cultivated in orchards all over the world. In addition to commercial fruits, wild fruits or ornamental fruits may also be suitable as alternative hosts once the preferential host is absent from the orchard (ARNÓ et al., 2016; KENIS et al., 2016; LEE et al., 2015).

Table 1 – Fruit species on which attack by Drosophila suzukii has been recorded

Host plants for Drosophila suzukii
Family | Species | Common name | References
Actinidaceae | Actinidia spp. | Kiwi | Dreves et al., 2009
Ebenaceae | Diospyrus kaki | Kaki fruit | Kanzawa, 1935
Ericaceae | Vaccinium spp. | Blueberry | Bolda et al., 2010; FDACS, 2010
Grossulariaceae | Ribes spp. | Gooseberry | NAPPO, 2010
Moraceae | Ficus carica | Fig | Dreves et al., 2009; EPPO, 2010
Morus alba | Blackberry | Kanzawa, 1935
Morus rubra | Red mulberry | FDACS, 2010
Myrtaceae | Eugenia uniflora | Surinam cherry | FDACS, 2010
Psidium cattleianum | Cattley guava | Kido et al., 1996
Psidium guajava | Guava | Nunes et al., 2014
Rosaceae | Eriobothrya japonica | Loquat | Kanzawa, 1935; FDACS, 2010
Fragaria ananassa | Strawberry | EPPO factsheet, 2010; Kanzawa, 1935
Malus spp. | Apple | Kanzawa,1939
Prunus armeniaca | Apricot | Grassi et al., 2011; Kanzawa,1939
Prunus domestica and hybrids | Plum | Dreves et al., 2009; FDACS, 2010
Prunus persica | Peach | Kanzawa,1939
Pyrus communis | Pear | NAPPO, 2010
Rubus spp. | Blackberry | Dreves et al., 2009; EPPO factsheet, 2010; Kanzawa,1939
Prunus spp. | Cherry | Dreves et al., 2009; Kanzawa,1939
Rubus ideaus | Raspberry | EPPO factsheet, 2010; Kanzawa, 1935
Rutaceae | Citrus spp. | Orange | FDACS, 2010; Walsh et al., 2011
Solanaceae | Lycium barbarum | Goji berry | Fisher et al., 2013
Lycopersicon esculentum | Tomato | FDACS, 2010
Vitaceae | Vitis vinífera, Vitis labrusca | Grape | Cini et al., 2012; Dreves et al., 2009; Seljak, G., 2011

3 Systematic synopsis

The spotted wing drosophila is a dipterous pest belonging to the Drosophilidae family. This family has over 4,000 species distributed all over the world, and Drosophila its most abundant genus regarding number of species – over 1,700 (BÄCHLI, 2015). Drosophila suzukii is a species from the subgenus Sophophora, melanogaster Group. This group is very diverse in the Orient and Afrotropical regions and its species have invaded all biogeographic regions on the planet, such as Drosophila melanogaster Meigen, 1830, Drosophila simulans Sturtevant, 1919, Drosophila malerkotliana Parshad & Paika, 1965, Drosophila ananassae Doleschall, 1858 e Drosophila kikkawai Burla, 1954, all of which are very common in Brazil (PAVAN, 1956; TIDON, 2006; GARCIA et al., 2012; POPPE et al., 2014). Drosophila suzukii is part of the subgroup that carries its name (suzukii subgroup). Melanogaster as a monophyletic group has been supported by some studies (SCHAWAROCH, 2002; DA LAGE et al., 2007; GAO et al., 2011), however, molecular evidences suggest otherwise for the suzukii subgroup, for the species have presented mixed phylogeny with species from the subgroup elegans, eugracilis, melanogaster and takahashii forming the great clade called “oriental species” (SCHAWAROCH, 2002; DA LAGE et al., 2007).

4 Common names

4.1 Portuguese

Mosca-da-asa-manchada; mosca-do-vinagre; mosca-da-cereja.

4.2 Spanish

Mosca del vinagre de alas manchadas; mosca del vinagre; mosca de las cerejas.

4.3 English

Spotted wing Drosophila; cherry vinegar fly; cherry fruit fly; cherry drosophila.

5 World distribution

This species was described by Matsumura in Japan, 1931. However, before its description, there was already a record of it, made by Kansawa in 1916, on cherry trees. As aforementioned, the subgroup suzukii probably originated in the Asian Southwest, where D. suzukii was endemic, occurring in many Asian countries such as China, Taiwan, North Korea, South Korea, Pakistan, Myanmar, Thailand, Russia, and India (CINI et al., 2012). In the latter, the D. suzukii indicus (PARSHAD; PAIKA, 1964) subspecies has been described. The precise origins of this insect has not yet been elucidated, since the researchers cannot pinpoint if this species is indigenous to Japan or if it was accidentally introduced in the turn of the last century (HAUSER, 2011; CINI et al., 2012).

The first record of this species outside of Asia occurred in 1980, in Oahu, Hawaii and, later, in other Hawaiian islands (KANESHIRO, 1983 apud HAUSER, 2011). In 1997, it was reported in Costa Rica and, in 1998, its presence was verified in entomologic collections in Ecuador. Nevertheless, those entries occurred with no information on associated economic damages (O´GRADY, 2002 apud HAUSER, 2011).

In 2008, D. suzukii was collected for the first time in California, whereas the year 2009 had an increase on the number of occurrences of D. suzukii in different cultures, spreading all over the United States, with records made in the states of Oregon, Washington and Florida (DREVES; RHODALACK, 2011). In the same period of time, British Columbia in Canada also reported occurrences (HAUSER, 2011; CINI et al., 2012). Particularly, large infestations of D. suzukii were identified in Santa Clara Valley, and from Yolo to Stanislaus, causing major losses in small fruits orchards (WALSH et al., 2011). In 2010, D. suzukii had already been recorded in other states of the USA, such as Utah, Louisiana, North Carolina, South Carolina, Wisconsin, Michigan, and in Canada it was reported in Alberta, Manitoba, Ontario and Quebec. Some Canadian provinces have reported this insect in smaller proportions (HAUSER, 2011).

Simultaneously to the appearing of D. suzukii in the United States, the first records of occurrence in Europe were made, in Rasquera, Tarragona Province, Spain (HAUSER, 2011; CINI et al., 2012). However, there are controversies about this pest’s place of origin is Europe, because later on an analysis was performed in monitoring samples collected via entrapment in Malaise, San Giuliano Terme, Toscana, Italy, previously to the first record in this continent, where the insect’s presence was verified. In 2009 adults of D. suzukii were captured in traps in other regions of Spain (Ballaterra, close to Barcelona), France (Montpellier and Alpes Maritimes) and Italy (Trentino). In Italy the first attack on indigenous fruits was noticed, where the pest was found in Vaccinium, Fragaria and Rubus spp. fruits, along the first records of severe economic damage to different species of grown cherry trees. In the following years of 2010 and 2011, this pest spread rapidly along the regions where its occurrence had already been reported, as well as to other European countries, like Germany, Austria, Belgium, Croatia, Slovenia, and Switzerland. The European Plant Protection Organization (EPPO) estimates that in few years D. suzukii will be present in every country in Europe (CINI et al., 2012).

The first records for South America were made through the gathering of fruits, between February and May, 2013, in South of Brazil. Gathering was performed in the municipalities of Botuverá and Nova Veneza, coast side of Santa Catarina state and in Osório, Vila Maria and Erechim, countryside municipalities of Rio Grande do Sul (DEPRÁ et al., 2014). Drosophila suzukii was reported in other towns in the south of Brazil, such as Morro Redondo, Pelotas and Canguçu, where it was found in traps placed in peach orchards and in guava fruits (SCHLESENER et al., 2014; 2015). The first report of damages caused by this pest to South American cultivars was on strawberries, in the municipality of Vacaria, Rio Grande do Sul (SANTOS, 2014). In 2014 this species’ presence was recorded in São Paulo, SP, via analysis of fruits from other regions (São Joaquim, Santa Catarina and Chile) (VILELA; MORI et al., 2014). Its presence has already been noted in south of Uruguay, by gathering of fruits in a state of decomposition, as well as in McPhail traps with food bait (hydrolyzed protein) for the monitoring of Tephritidae fruit flies (GONZÁLEZ et al., 2014).

The passive diffusion due to world trade is most likely the main cause for introduction of D. suzukii (WESTPHAL et al., 2008), as its larvae remains within the fruit undetectably, thus facilitating the spreading of the pest (ANFORA et al., 2012). Such argument may be an answer as to why it is detected in Chile, in the vicinity of Valparaíso, a port town where ships containing merchandise from Asia arrive, mostly from Japan, South Korea and China (MEDINA-MUÑHOZ et al., 2015). Collects performed in Europe by Calabria et al. (2012), demonstrate that the species was able to spread approximately 1,400 kilometers within one year, suggesting both active and passive dispersion due to human activities through infested fruit. Occurrence was also verified in different localities distributed along an altitude range between 27 and 1,550 meters above sea level (CALABRIA et al., 2012).

Image 1 – Global distribution of Drosophila suzukii. Source: EPPO, 2016 (modified)

6 Morphology

Drosophila suzukii males present a remarkable characteristic dark spot on the distal margin of the wings. There is another species, Drosophila subpulchrella Takamori and Watabe, 2006, which presents similar morphologic characteristics (ATALLAH et al., 2014).

All the stages of the de D. suzukii’s biological cycle, from egg to adult were morphologically described by Kansawa (1939) (also referred to as “Kamizawa” in some literature). The author describes the eggs as semitransparent, of milky and shiny aspect, measuring on average 0.62 by 0.18 mm. With time, they acquire a see through aspect, rendering a visualization of the larvae possible before eclosion. Eggs present two filaments on the terminal portion at one end, measuring 0.65 mm on average, and they are the structures responsible for respiration (Image 2). Drosophila melanogaster also has two filaments on the terminal portion of the eggs, although this characteristic can help the identification of D. suzukii, since most species present four or more respiratory filaments (WALSH et al. 2011; DAFF, 2013).

Image 2 – Drosophila suzukii egg, with respiratory filaments on the terminal portion. Photo: Cristiano Teixeira

These drosophilids generally present three larvae instars. Soon after eclosion, larvae present milky white coloration, with visible internal organs and dark colored mouthparts. Visible respiratory ducts evolve from inconspicuous preducts at the first instar into branched, open, and emerging to the larva’s exterior by the third instar. Larvae’s average size is 0.67 by 0.17 mm at the first instar, 2.13 by 0.40 mm at the second instar and 3.94 by 0.88 mm by the third instar (Image 3) (WALSH et al., 2011).

Image 3 – Drosophila suzukii larvae. Photos: Cristiano Teixeira

The pupae initially display a grayish yellow coloration, with soft pupal cases. Later, they harden and turn brown. They present two elongations at one terminal portion, remainder of the respiratory filaments found in larvae. Male pupae are usually smaller than female, on average 2.90 by 0.99 mm long for males and 3.18 by 1.06 mm for females (Image 4) (WALSH et al., 2011; DAFF, 2013).

Image 4 – Drosophila suzukii pupae, with remnants of respiratory filaments. Photos: Cristiano Teixeira

Adults are small in size, with red eyes, three ocelli, branched arista antennae, and pale brown or yellowish brown thorax, with black transverse stripes on the abdomen. Males of this species are easily distinguishable, for they present a small black spot on the apex of both wings. Nevertheless, they present one row of combs on the first and one row on the second tarsal segment, on the first pair of legs. Generally they are smaller than females, measuring 2.3 to 3.0 mm in length, depending on the substrate to which they are subjected (Image 5).

Image 5 – Drosophila suzukii male. Detail for the rows of combs on the first and second tarsal segment, on the first pair of legs. Photos: Cristiano Teixeira

Adult females measure an average 2.5 to 4.0 mm in length, do not have spots on their wings, and present a doubly serrated and narrow ovipositor, with a set of robust dark sclerotized teeth. Also, the size of the ovipositor is six to seven times larger than the spermatheca, when in most species that proportion is only two to four times larger (Image 6) (WALSH et al., 2011; ANFORA et al., 2012; DAFF, 2013).

It’s worth mentioning that the spots on the males’ wings began developing 10 hours after adult emergence, becoming completely visible within 48 h (WALSH et al., 2011). This is an error inducing factor on the identification of males.

Image 6 – Drosophila suzukii female. Detail on the robust indented ovipositor of intense coloring due to sclerotization; the indentations of the end of the ovipositor are larger, allowing the puncture of the fruit and insertion of the ovipositor. Photos: Cristiano Teixeira

7 Bioecology

7.1 Courtship behavior

Drosophila suzukii presents pronounced sexual dimorphism. According to Fuyama (1979), the dark spots on the males’ wings pose a fundamental role on the courtship behavior and mating of this species. Many species of the Drosophila genus need luminosity for the intercourse to occur, especially those that present sexual dimorphism. Copulation behavior in this species seems to be closely linked to the presence of light. Males extend their wings, presenting them to females and move their legs. This stimulus makes the females receptive (FUYAMA, 1979; LEE et al., 2011a).

On an experiment performed by Fuyama (1979) the pots on the wings of a group of males were surgically removed. Given a choice in tests, females present distinct preference for males who presented the spots over those that did not.

7.2 Biology

Most of the data regarding the biology of D. suzukii is from Japanese literature, due to its recent dispersion over the world (LEE et al., 2011a).

The life cycle of the D. suzukii (Image 7) ranges from eight to ten days at 24°C to twelve days at 16°C (BREWER et al., 2012) and from twenty one to twenty five days at 15°C. Mating lasts from 2 minutes to 1 hour and 25 minutes, and the recorded average is of 26 minutes (LEE et al., 2011a). As soon as they emerge, the adults become sexually active in one or two days, and the maximum recorded period is of 13 days (DAFF, 2013).

The majority of drosophilid species has high fecundity, as is the case for D. suzukii. Females reach sexual maturity in one or two days under favorable conditions of temperature and humidity. The period of pre-oviposition is approximately two days after emergence and females can oviposit up to three eggs per fruit. Each female deposits, on average, seven to sixteen eggs a day, and 384 eggs throughout its life, under lab conditions. Maximum oviposition recorded for this species was of 160 eggs in only one day, on cherries. The larvae hatch within 24 to 72 hours after being laid, and larvae reach the last instar in three to 13 days. Pupae period occurs usually inside the fruit, as it can occur on the soil, and the duration of this period is from three to 15 days (DAFF, 2010; 2013).

Image 7 – Life cycle of Drosophila suzukii. Photo: Cristiano Teixeira

7.3 Temperature effect over D. suzukii

Thermal tolerance and longitudinal gradient are limiting factors for most species of the Drosophila genus. Several mechanisms have been proposed in order to explain the capacity of some species to endure more extreme climate conditions. One of the most accepted theories is the gradual process of acclimation, which may prolong survival of Drosophila when flies are later subjected to temperatures extreme (DALTON et al., 2011).

The development of D. suzukii is intimately linked to environmental conditions, mainly temperature. This insect presents a wide latitude range, although seemingly less tolerant to cold weather than other drosophilids. In order to overcome this deficiency, hibernation mechanisms are found in the adult phase (KANSAWA, 1939; KIMURA, 2004).

Under temperatures below 5°C, recently emerged subjects do not mature sexually or enter diapause. The same occurs with sexually mature adults, which resume back to activities once temperatures are favorable again. Females may oviposit hundreds of eggs before cold weather periods and soon after, enter diapause, and later go back to oviposit, being able to survive for up to 200 days. However, eggs, larvae, and pupae are not able to endure such extreme temperatures (KANSAWA, 1939).

It is still not quite clear how the diapause process works with these insects. It is unknown whether this process is mediated by physiological or behavioral changes, although it is believed this capability tends to develop through processes of migration towards elevated altitude areas, by means of acclimatization and/or through seeking shelter in natural or human made refuges (ANFORA et al., 2012; DAFF, 2013).

In a work developed in Japan, on cherry trees, it was observed that adults entered diapause during winter and regained their activities in the months of April and May, as soon as climate conditions were once more favorable. Initial infestations on cherry trees are slow, and usually occur on the lower portion of the treetops, because the insect seeks protection from wind. However, due to the high biotic potential of D. suzukii, an extremely low early July infestation can become an intense infestation, capable of 100% damage in only one month, if climate conditions are favorable and no phytosanitary measures are taken (SASAKI; SATO, 1995 apud DAFF, 2013).

The capability to endure a wide temperature range is a relevant characteristic quality, and highly important to their adaptability. The temperatures more favorable to the development of D. suzukii are from 20 to 25 °C, although recent works pinpoint 28.1°C as optimal temperature for the flies’ development (TOCHEN et al., 2014). Limit temperatures for reproduction and oviposition are between 10 and 32°C, and from 30°C males’ fertility is affected (LEE et al., 2011a; ANFORA et al., 2012). Works performed by Tochen et al. (2014) have verified the absence of oviposition in temperatures between 10 and 30°C.

Mitsui et al. (2010) have observed that, as temperatures rise, D. suzukii tends to migrate to regions of higher altitude. Therefore, the increase of population in areas of higher geographic elevation coincides with a decrease of population in lower and warmer regions, during summer solstice. This species can be considered highly tolerant to climate changes, as it is capable of endure intense summers as those of Spain and extreme winters, as those of the mountain regions of Japan and the Alpes (ANFORA et al., 2012).

These insects display a preference for higher humidity, a fact that maybe associated to the absence of damage reports on European Mediterranean fruit cultivars (HAUSER et al., 2009).

7.4 Humidity effect over D. suzukii

Most studies regarding effects of adverse climate conditions over drosophilids and other insects are generally focused on extreme temperature conditions. Nevertheless, these insects can be subjected to a combination of undesirable factors, such as high temperatures and desiccation, and the physiological responses to these factors will ascertain its survival.

It was verified that, for D. suzukii, the biological parameters are intimately linked to the moisture present in the environment. When subjected to different humidity conditions (20, 33, 71, 82 e 94% UR; 20.6 + 0.2 ºC) it was observed that an increase in this parameter also provides an increase in the fecundity and longevity of this insect. Thus, the highest birth rate (Ro = 68) and highest growth rate intrinsic to the population (Rm = 0.17) were also recorded in the highest humidity tested. According to the authors of this study, an adequate management towards diminishing the humidity on agricultural environments may assist in a decrease of this insect’s population and, consequentially, a reduction of damages caused by it. Amongst the recommended practices are open pruning, dripping irrigation, and handling the vegetal cover on orchards (TOCHEN et al., 2015). Drosophila suzukii displays a preference for elevated humidity, a fact that maybe associated to the absence of damages in European cultivars of Mediterranean fruits (HAUSER et al., 2009).

The exposure of species from the Drosophila genus to extreme humidity and temperature conditions may also convey a higher tolerance to adverse climate conditions. When D. simulans subjects were exposed for a short period of time to different temperatures (35, 31 and 18ºC) combined with high and low humidity (90 and 20% RU), it was verified that the flies which had been previously acclimated to extreme temperatures and humidity were more resistant to heath and desiccation when compared to other combinations. The increase in tolerance to both kinds of stress favors acclimation to drier and warmer environments (BUBLIY et al., 2013). Likewise, it was verified that the increase in tolerance to desiccation also conveys greater resistance to colder temperatures for D. melanogaster (AGGARWAL et al., 2013).

7.5 Ecology

Drosophila suzukii has been described in association to a number of fragile tegument fruits (DAFF, 2013). Fruits become susceptible to the attack of this insect as soon as ripening begins (LEE et al., 2011b).

Females of this species preferably oviposit within fully ripe fruits, as they may occasionally oviposit in unripe or partially ripe fruits (LEE et al., 2011b). In a choice test, 11% of the eggs were laid on unripe cherries, 34% on slightly ripe cherries and 55% on fully ripe cherries (KANSAWA, 1939). When an analysis is made on the percentage of emergence on cherries, eclosion was verified in only 50% of the green fruits, 90% in ripe fruits, and 100% in fully ripe fruits. Only 10% of the eggs laid in decomposing fruits ecloded. It is worth mentioning that a greater number of eggs was laid in mature fruits (LEE et al., 2011b). Likewise, the larval development is higher in mature fruits than in other stages of ripeness (DAFF, 2013).

Larval development is also affected by acidity and sugar content of the fruits. This fact was observed by Malguashca et al. (2010) on grapes, wherein the fruits with lower sugar levels were less attacked and larvae from the eggs laid within those fruits did not reach the third instar or died in pupal stage.

When oviposition on peaches, plums and cherries was tested, the verified percentage of oviposition was 20%, 7% and 73% respectively, demonstrating this insect’s preference for soft-skinned fruits (LEE et al., 2011b, POYET et al., 2014). According to Stewart et al. (2014) the low preference for oviposition in peaches is due to the fruit’s elevated pilosity, which makes the insect’s landing and consequent insertion of the ovipositor more difficult.

Regarding disposition of the egg laying, it has been observed that D. suzukii presents random oviposition and does not form a cluster of eggs within the fruit. The formation of those egg clusters occurs eventually, when females oviposit in green fruits. This behavior suggests that this drosophilid will scarcely coexist with another species. As a matter of fact, D. suzukii is hardly ever associated to other species, given that it presents such differentiated oviposition behavior. In larger infestations, it is usual that females oviposit only one egg per fruit (MITSUI et al., 2006).

8 Economic damage

There are record of damage in both exotic and indigenous fruit in every country this insect has presented itself. In the absence of seasonal fruits, the maintenance of this species’ survival is through indigenous fruits, easily found in small areas of native forests, or even those belonging to urban afforestation. Other than the great diversity of target fruits, this species may still oviposit in fallen, mechanically damaged or rotting, fermenting fruits (WALSH et al., 2011; ANFORA et al., 2012).

Much research on the bioecology and control of D. suzukii is still necessary for a precise estimate of the economic damage to be made, however, this pest’s attack may lead to 80% losses, in cases where its emergence is met with negligence (BOLDA et al., 2010).

The economic impact attributed to this pest includes direct damage to production due to oviposition within the fruit followed by larval development. Furthermore, the puncturing of the fruit is a point of entry for phytopathogenic microorganisms. The additional costs are result of an increase of workforce and costs with chemical inputs for the monitoring management of cultivars. Also, regions or countries free from this pest may impose commercial restrictions to products original from regions wherein this drosophilid attacks (LEE et al., 2011a).

The largest producer of small fruits in the USA is located on the Pacific Coast, in the states of California, Oregon and Washington, wherein 100% of the blackberries and raspberries, 84% of the cherries, 83% of the strawberries and 26% of the blueberries consumed in the country are made. Total production and commerce of these fruits is a yearly market of US$ 2.6 billion. Estimated losses for the 2008 harvest in the tristate area reached US$ 421.5 million, of those, US$ 33.4 million attributed to strawberries, US$ 56.7 million to blueberries, and US$ 174.8 to blackberries and raspberries (BOLDA et al., 2010). At an estimate 20% yield loss for each one of the aforementioned crops, economic losses in the tristate area could reach US$ 511 million per year.

Estimates made in a preliminary study in Trento province, Northern Italy, also point to elevated losses in a 400 hectares areas. In the 2010 harvest, losses of € 500,000 were verified, and the next harvest (2011) losses were of € 3 million (ANFORA et al., 2012). Authors highlight that the existence of large regions dedicated to one single culture further aggravate the incidence of damage.

In 2010, losses of 80% were recorded in strawberries from the Alpes-Maritimes, southern France. In Italy, losses of 30 to 40% were recorded for blackberry, raspberry, and blueberry crops (LEE et al., 2011a).

In Brazil, recently, the first damage estimates due to D. suzukii attacks were made, in the municipality of Vacaria, Rio Grande do Sul state. Approximately 30% of strawberries were infested by the pest, although the economic losses generated by this attack were not calculated (SANTOS, 2014).

In addition to harvest losses, there is the economic impact due to costs in appropriate facilities for storage, as well as losses due to reduction of shelf life for fruits contaminated by the D. suzukii eggs (LEE et al., 2011a). Furthermore, there are suspicions of the D. suzukii’s role as a vector for certain diseases. In Slovenia some researchers are associating the attack of this drosophilid to high incidence of two diseases, Monilinia brown rots and Botrytis rots (CINI et al., 2012).

According to Goodhue et al. (2011) for most crops, there are few products registered for D. suzukii control in the USA, especially for organic production. Generally, researches point out that treatments for conventional production are cheaper than those for organic production of raspberries and strawberries. Moreover, good management practices, such as cleaning of crops are recommended. However, these practices are difficult to measure economically. Bolda et al. (2005) estimates that cleaning of raspberry orchards are cost around US$ 518 per hectare a year, in the central region of USA’s Pacific Coast.

9 Monitoring

Insects’ communication systems is usually made through odors. These odors are known as pheromones (intraspecies interactions) and kairomones (interspecies interactions). The feeding attractants used in traps may attract insects seeking food, sexual partners, and oviposition or a combination of some of these factors (LANDOLT et al., 2011).

Monitoring of D. suzukii is made through traps with attractant baits or collect of infested fruits. Monitoring through baits supplies information on the population dynamics and reduces the number of subjects in the orchard (DREVES; RHODALACK, 2011). Although field captures with traps indicate the presence of the insect, interception does not seem to precisely predict the infestation in all crops (LEE et al., 2012; TOCHEN et al., 2014), as suggested by Hamby et al. (2014), in experiments performed on raspberries managed in organic and in conventional systems, a low number of insect captures occurred in traps, when a high degree of larval infestation was detected in the fruits.

Monitoring through collect of infested fruits allows the development of a report on the orchards situation. Both methods are useful to guide the producer on the decision making moment and consequently the moment of control (DREVES; RHODALACK, 2011).

9.1 Association to microorganisms

Numerous studies have demonstrated the association of drosophilids and microorganisms, such as fungi, bacteria, and yeast. The interaction between Drosophila-yeast are the most researched, so that these insects can survive feeding only on these microorganisms, which also play an important role in reproduction and oviposition (BECHER et al., 2012). Such associations can represent a hazard to plant health, since these insects can be vectors of disease inducing pathogens in plants. Drosophila melanogaster has proven itself capable of transmitting Penicillium expansum (Link) through conidiums attached to the mouthparts and abdomen during feeding and oviposition, in ripe nectarine and pear fruits (BATTA et al., 2006). Although this fungus is not the most important pathogen to pomes and cored fruits, it is the agent responsible for the blue mold and infects fruits in the post-harvest phase (PALAZON et al., 1983).

Different species of Drosophila display preference for different yeast species, the most commonly registered been Pichia, Candida, and Cryptococcus yeast genera (STARMER; FOGLEMAN, 1986). However, other drosophilid species, such as D. suzukii can present specificity regarding the selection of this particular microorganism, according to the hops plant (HAMBY et al., 2012). Yeast has been isolated from larvae feces, adult subjects’ medium intestine, and cherry and raspberry fruits, both infested and not infested with the insect. A total of 28 yeast species were found and the infested fruit presented a greater abundance compared to the fruits which were not infested. Amongst the species found, Hanseniaspora uvarum (Niehaus) was the prevailing yeast, which suggests an association between D. suzukii and H. uvarum (HAMBY et al., 2012). Hanseniaspora uvarum is a broadly disseminated species of yeast, which may be isolated, for instance, from soil, insects, various fruit, fermentation of must, and, for several Drosophila species, it serves as a source of food (CADEZ; SMITH, 2011).

Studies regarding known interactions between D. suzukii and other microorganisms are still few. Nevertheless, the H. uvarum species may be used in developing a more specific and attractive bait for D. suzukii, in the context of an integrated pest management program (HAMBY et al., 2012).

9.2 Baits

A variety of baits have been employed in the attraction of D. suzukii, some efficiently and others with lower attractiveness. Despite the existence of basic protocols and knowledge on baits that attract this insect, this is still no monitoring protocol completely established for this pest (WALSH et al., 2011). Efficient monitoring is the basis for an integrated pest management program (CINI et al., 2012).

The use of vinegar to attract Drosophila is already an established method. Several experiments were conducted in order to prove D. suzukii’s attraction for this product, as well as the use of mixtures to increase capture of insects. Landolt et al. (2011), used a mix of apple and red wine vinegar (in a 40:60 proportion, respectively) as a feeding attractants for this species, and obtained good results. The bait with compound mixture proved more attractive than the substances used separately. When used individually, a higher level of captures was attested in vinegar only traps.

Control traps, with no feeding attractants, captured significantly fewer flies than traps with 2% acetic acid, thus proving that D. suzukii is indeed drawn to acetic acid even in small concentrations. In the traps containing only 10% ethanol, few subjects were observed. However, significantly more flies were caught with in traps containing wine and vinegar than in those containing acetic acid and ethanol (LANDOLT et al., 2011). According to Cha et al. (2013a), acetic acid and ethanol are the key to attract D. suzukii, however, the mixture of wine and vinegar present a larger amount of volatile appealing compounds than the acetic acid and ethanol mixture.

The mixture of several compounds, such as acetic acid, ethanol, acetone, ethyl lactate, and methionol captured a large sum of insects, a result similar to the one found for wine and vinegar. All of these compounds can be produced by many microorganisms, such as fungi and bacteria in the processes of making wine and vinegars (CHA et al., 2013a). In another experiment conducted by Cha et al. (2013b) in Connecticut, New York, and Washington, USA, and in Dossenheim, Germany, four compounds were used in the making of a chemical bait (acetic acid, ethanol, acetone and methionol) to attract D. suzukii. The chemical bait obtained better performances, when compared to baits that utilized only apple vinegar in Washington and New York, and similar to the performance of vinegar and wine baits in Connecticut and Dossenheim.

Other than the aforementioned substances, there are other baits that can be used, such as a mixture of yeast, granulated sugar, and water. This mixture produces CO2, which is highly appealing to D. suzukii. Vinegar baits are more efficient under mild temperatures, while baits made with yeast are more efficient under elevated temperatures (WALSH et al., 2011). Evaluations using yeast based baits presented a higher rate of capture compared to traps that used vinegar or the wine and vinegar mixture, although it also captures a greater number of non-target species. Nevertheless, vinegar and wine baits are excellent means of preserving the insects and allow easy separation of subjects from substrate, as well as allowing for a quick identification both in the field and in laboratories (IGLESIAS et al., 2014).

Other compounds such as molasses, rice and cherry wine, essential oils (citronella grass and geranium), sugar and cherry juice under different concentrations and densities were also tested for appeal to D. suzukii, although they presented a performance inferior to the aforementioned baits. Puree made from some fruits and commercial baits used to capture other drosophilids, like D. melanogaster can also be used for monitoring (WALSH et al., 2011).

The volume of the attractant used in the traps can also intervene in the amount of insects caught. In tests performed with plastic traps containing 120 and 360 milliliters with weekly replacing of attractants, it was observed that the largest capture of D. suzukii occurred in traps that contained the largest volume of feeding attractant (RENKEMA et al., 2014).

Along the baits, it is recommended the addition of a surfactant, such as detergent, in order to diminish the superficial tension and avoid the insects’ scape from the trap (WALSH et al., 2011). The use of baits may be allied to adhesive sheets, with the goal of preventing insects to flee and to facilitate their identification.

9.3 Traps

There are several prototypes of traps (Image 8) developed by researchers, as well as commercial traps for the monitoring of adult insects. Countless evaluations of size, colors, volatilization area and entering area of different types of traps were performed, in different countries and crops (LEE et al., 2012; 2013). Traps that make the insects’ entry or the dispersion of bait’s odor difficult, tend to attract fewer subjects. According to Landolt et al. (2011), McPhail traps are appropriated for monitoring, but they also attract a variety of non-target insects, making identification and separation of target material.

The preference for coloration varies, and this fact is debated in a number of scientific works. In an experiment performed by Lee et al. (2013) five different colors were tested: yellow, black, red, white and transparent, whereas, in general, yellow traps capture more drosophilids than those of other colors. Nevertheless, red traps were more efficient than the transparent ones, not differing significantly from those featuring black or white coloration. According to the authors, the efficiency of the trap’s coloring can be influenced by the color of the fruits being monitored. For instance, yellow traps capture more insects in orchards of black or purple fruits.

In lab tests D. suzukii’s preference for the colors black and red was observed, with no significant difference between these two colors. The least appealing colors were yellow, white and light blue. However, traps with a combination of colors, red and black, presented more efficiency, capturing significantly more females than those of one single color (BASOALTO et al., 2013).

Traps with a larger contact surface with the bait also presented more efficiency. The ones with a 90 cm2 surface captured 12% more insects than those with 40 cm2. This same research also evaluated the position on entry orifices. In general, the traps with side entrances and no top protection capture more subjects compared to traps with top entry orifices and protective cover (LEE et al., 2013).

The recommended number of entry orifices is between one and ten, but traps with mash covered entrances and with a protective top are also used, since they provide shade and avoid the entrance of water (WU et al. 2007; LEE et al. 2012). The size of the entry orifices may vary between 1/8 and 3/16 of an inch on the side of the collecting flask, one inch apart from one another and a space of approximately three inches must be left with no holes in order to pour the attractants during maintenance of the traps (OSU, 2011).

In general, dome traps (like McPhail’s, for instance) are more efficient than cup traps. In experiments run by Cha et al. (2013b), it was attested that dome traps capture significantly more males and females in New York and Connecticut, and more males in Washington. No significant difference was verified between the two types of traps in the experiments performed in Dossenheim, Germany.

In the studies conducted by Freda; Braverman (2013) two liter PET bottles were used in the confection of traps, with side orifices for insect entries. One slit was made in the inside of the bottle, in order of allowing the placement of the bait. The slit was covered with tape during spring and summer in order to prevent the entrance of wasps and bees.

The placing of traps must be made before the fructification period, remaining in the field until the end of the productive cycle. They must be positioned at the treetops, where fructification occurs, preferably on the side with less light and heat exposure. For ground level crops, for instance, strawberries, traps must be positioned on rods or placed at ground level, alongside the plants. Traps must be revised weekly, in pursue of adults, a period on which the baits must also be replaced (SESANICA, 2013).

The use of a one trap every five acres is recommended (one every two hectares) or three traps per crop (OSU, 2011). Traps with baits are important for the monitoring of orchards, but they are also used as means of control in initial or low density infestation (DAFF, 2013).

Image 8 – Trap model for the monitoring of D. suzukii. Photos: Jutiane Wollmann

10 Control

10.1 Cultural control

Cultural control is a fundamental tool for the success of pest management. It is recommended the elimination of possible alternative hosts in the area surrounding the orchards and crops, as well as the removal and destruction of infested, mature or rotten fruit, lying on the soil or in a place of the plantation that may be used as a host (WALSH et al., 2011; OSU, 2011). In Brazil, there are still few studies on indigenous fruits that may be an alternative site for the development of this pest.

An example of fruit that acts as an alternative host for the development of D. suzukii is the wild black cherry Prunus serotina (Rosaceae), an arborous species indigenous to the north of the United States which has become one of the main invading ligneous species in Europe. One of the causes for its success is the amount of fruit produced by the plant. This fact makes P. serotina an ideal vessel for development and establishment of D. suzukii population in Europe’s natural systems. In the investigated area, approximately 70% of the sampled fruits were contaminated by the pest (POYET et al., 2014).

The cleaning of orchards, namely, the retrieval of fallen fruit, is an important measure, because D. suzukii can also develop in previously damaged fruits or in those in a rotten stage (GOODHUE et al., 2011). Fruits retrieved from orchards ought to be destructed, because their use for compost can generate new infestations. Several options have been proposed for the elimination of these fruits, for instance, solarization, insecticides treatment, packaging in closed containers, crushing, cold treatment, bagging or burial of the fruits (WALSH et al., 2011; CINI et al., 2012).

Researchers seek other means of management, such as the use of physical barriers. In an experiment performed in Japan, it was demonstrated that the total coverage of plants with mash (0.98 mm thick) has completely prevented the infestation of D. suzukii (KAWASE et al., 2007). However, this kind of practices is impracticable in larger areas, due to high cost of material and workforce.

The selection of cultivars resistant to D. suzukii attack can also be an alternative to reduce the levels of infestation and damage. Nevertheless, studies focused on the selection of resistant varieties are still not necessary (CAPRILE et al., 2014).

10.2 Chemical control

The most widely employed control management for D. suzukii is through use of agrochemicals. Many works have been developed focusing the population suppression of this drosophilid.

Beers et al. (2011) tested several registered products for cherry trees and one unregistered for the control of D. suzukii. The organophosphate insecticides, pyrethroids, and spinosyns present good results in topical and residual applications on adult subjects. Bruck et al. (2011) have also verified a mortality rate of almost 100% of the subjects in tests with those same chemical groups. According to Timmeren; Isaacs (2013), these three chemical groups are efficient in the control of D. suzukii and provide five to 14 days of residual protection.

The application of low volumes of Malathion was also proven efficient in the control of this pest (BEERS et al., 2011). However, this insecticide presents low selectivity to natural enemies, as well as high toxicity to bees, reason for which its application is only recommended for areas with a history of severe infestations or when many subjects are captured in the monitoring traps (CAPRILE et al., 2014).

Neonicotinoid and organophosphate systemic insecticides present a depth action, killing eggs and larvae within the fruits (BEERS et al., 2011). However, according to Bruck et al. (2011), neonicotinoid insecticides are not a good alternative for the control of D. suzukii, since they do not present good results in the control of adult subjects and because they present residual restrictions of the active principle for small fruits in the USA.

In immersion tests performed on blueberries it was verified that the products Spinosad, Clorantraniliprole and TA2674 (experimental product), have been proven efficient for the control of immature forms of D. suzukii, with a death rate of 100%, 93% and 98%, respectively. The products Tri-Tek (petrol based) and neem oil delayed the population development, since a greater number of pupae was found within fruit treated with these products after an incubation period of 10 days. The Tri-Tek product also acted on the mechanical control of the subjects, preventing the flies’ emergence. According to the authors, this product has been used successfully for the control of Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) (Hemiptera, Aleyrodidae), however, the results for D. suzukii were below expectations (CUTHBERTSON et al., 2014b).

When necessary the use of chemical defensives, it is recommended that at least two applications on the pre harvest period, proceeding to rotation of chemical groups in order to manage resistance, since this species presents multiple generations on each season, increasing the risk of appearance of resistant lineages (BRUCK et al., 2011; CINI et al., 2012). However, in Brazil there are still no registered products for this species for any crop.

10.3 Biological control

10.3.1 Parasitoids

Several biological control agents (fungi, bacteria, viruses, natural predators and parasitoids) can be used in integrated management programs for D. suzukii. Many micro hymenopterous parasitoids have been reported in association to this insect, such as species of Ganaspis, Leptopilina (Hymenoptera, Figitidae) and Trichopria (Hymenoptera, Diapriidae) (CINI et al., 2012). Nevertheless, the difficulty in finding parasitoids of eggs and larvae for the control of this pest can be explained by the fact that D. suzukii is able to oviposit within intact, healthy fruits, making the attack from these biological control agents extremely difficult.

The Ganaspis xantophoda (Ashmead, 1896) (Hymenoptera, Figitidae) parasitoids is considered the most effective for D. suzukii, in the central region of Japan. However, some species of the Asobara spp. (Hymenoptera, Braconidae) and Trichopria spp. (Hymenoptera, Diapriidae) genera have also been reported to attack the pest (NOMANO et al., 2015).

Drosophila lutescens Okada, 1975, Drosophila rufa Kikkawa & Peng, 1938 and Drosophila biauraria Bock & Wheeler, 1972 species are abundantly found in Japanese forests, same location of numerous occurrences of D. suzukii. However, this species suffers less parasitism from the parasitoids, when compared to the other species from the same family, due to its oviposition behavior. Some species from the Ganaspis genus were found parasitizing larvae of D. suzukii within the fruits, while Leptopilina japonica Novković & Kimura (Hymenoptera, Figitidae) and Asobara japonica Belokobylkij, 1998, were found only parasitizing larvae in fallen fruit (MITSUI; KIMURA, 2010).

Under lab conditions the percentage of parasitism was verified for several species of drosophilid’s parasitoids that occur naturally on D. suzukii. The study included Leptopilina heterotoma (Thomson, 1862) (Hymenoptera, Figitidae), Leptopilina boulardi Barbotin, Carton & Keiner-Pillault, 1979 (Hymenoptera, Figitidae) (larvae parasitoids), Pachycrepoideus vindemiae (Rondani, 1875) (Hymenoptera, Pteromalidae) and Trichopria drosophilae (Perkins, 1910) (Hymenoptera, Diapriidae) (pupae parasitoid). Both species from the Leptopilina genus presented high levels of parasitism, but due to the strong immune response from the host larvae, they did not originate adult wasps (CHABERT et al., 2012).

The strong immune response from D. suzukii regarding the parasitoids is attributed to the elevated production of hemocytes. This pest produces five times more hemocytes than the D. melanogaster, which renders it considerably more resistant to parasitism (KACSOH; SCHLENKE, 2012) and reduces the likelihood of specialized indigenous parasitoids swapping hosts. This fact can explain the absence of effective parasitoids in the control of D. suzukii in other continents where this pest is present (POYET et al., 2014, NOMANO et al., 2015). Nomano et al. (2015) highlight that specific species for the control of this pest were not found in Europe, Africa, or America, with the exception of a few generalist parasitoids and a Ganaspis species in Hawaii.

Two other species of parasitoids, Asobara tabida (Nees, 1834) and Asobara rufescens (Forster, 1862) (Hymenoptera, Braconidae), were also found parasitizing D. suzukii. These two species are the parasitoids most commonly associated to fruit eating drosophilids in Europe. Some species from the Trichopria (Hymenoptera, Diapriidae) genus, generalist parasitoids from USA and Europe, use D. suzukii as an additional host (MITSUI et al., 2006; CINI et al., 2012). Some parasitoids of wide specter parasitism on the Asobara genus were found to parasite D. suzukii pupae in Hawaii (NOMANO et al., 2015).

In Brazil, there is a diversity of parasitoids associated to dipterous, that potentially could parasitize D. suzukii. Leptopilina boulardi and Trichopria anastrephae Lima, 1940 (Hymenoptera, Diapriidae) occur in the South of the country and can be potential natural enemies to this pest.

10.3.2 Predators

As of now, studies regarding potential predators of D. suzukii are still few and incipient as compared to other natural enemies. Some species of cimicids, beetles, and predatory mites have been tested, primarily in laboratories, with the purpose of verifying their effective efficiency in the predation of this drosophilid.

The commercially available species of predators Orius majusculus, (Reuter 1879), Orius laevigatus (Fleber, 1860) (Hemiptera, Anthocoridae), Atheta coriaria (Kraatz, 1856) (Coleoptera, Staphylinidae), Hypoaspis miles (Berlese, 1892) (Acari, Laelapidae) and Anthocoris nemoralis (Fabricius, 1794) (Hemiptera, Anthocoridae) have been lab tested in the control of larvae, pupae, and adult D. suzukii subjects. Hypoaspis miles has had no impact over the pest’s population, though A. nemoralis caused a 45% death rate after 45 days. None of the tested predators were able to effectively control D. suzukii. However, these and other species not commercially produced perform an important part in the regulation of D. suzukii in their ecosystems (Cuthbertson et al., 2014a).

The insidious flower bug Orius insidiosus Say 1831 (Hemiptera, Anthocoridae) has diminished D. suzukii’s survival in laboratory, but it has not been effective in the field, as the coleopteran A. coriaria does not diminish survival both in lab and field conditions (WOLTZ et al., 2015).

When stablishing itself in new regions, D. suzukii may face indigenous predator species and parasitoids which might use it as a resource, particularly if the ecosystems is heterogeneous and diverse. Nevertheless, this does not mean that these natural enemies will be able to drastically lower the fly’s density. It will be necessary to perform new studies, focused on knowing which native species can fulfill this role and what can be done in order increase the intensity of predation and parasitism, enabling numeric and functional responses from the most effective natural enemies.

10.3.3 Entomopathogenic agents

The use of entomopathogens for the suppression of D. suzukii has been little explored for control purposes, although some results have been promising. Lecanicillium muscarium (Petch) Zare & W. Gams and Beauveria bassiana (Bals-Criv.) Vuill. fungi, and the nematoids Steinernema carpocapsae (Weiser, 1955), Steinernema feltiae (Filipjev, 1934) and Steinernema kraussei (Steiner, 1923) (Rhabditida, Steinernematidae) appear to cause a decrease on the population of D. suzukii under lab conditions, though no significant difference on the emergence of adults was found between treatments and control. The isolated use of these agents is not efficient (CUTHBERTSON et al., 2014b). Woltz et al. (2015) have tested nemathoids, Heterorhabditis bacteriophora Poinar, 1976 (Rhabditida, Heterorhabditidae), S. feltiae and S. carpocapsae in the control of this drosophilid and have verified that they were also not effective in its control.

The contamination of D. suzukii subjects in laboratory, by the Wolbachia spp., bacteria has diminished the fecundity of females (TOCHEN et al., 2014). Recently, the DNA of viruses linked to pest control has been isolated from Drosophila species. This discovery may clear a path for the development of control methods for D. suzukii through the use of entomopathogenic viruses (CINI et al., 2012).

Although this group of natural enemies have displayed a low capacity in the control of D. suzukii under the tested conditions, these and other natural enemies are present in agroecosystems, perhaps being able to contribute to the population density of these insects.

10.4 Post-harvest treatment

The use of ultraviolet (UV) light in the post-harvest treatment can be a viable alternative for the quarantine treatment of fruits for exportation, as well as for an increase on their shelf life. This process stops the development of eggs, larvae and pupae within the fruits, limiting the dispersion of the pest to other locations and making their commercialization possible. This kind of treatment usually does not harm the quality of the fruit (FOLLETT et al., 2014; VIEIRA et al., 2014).

In experiments conducted by Follet et al. (2014) it was verified that the 40Gy radiation in larvae in the first and second instars, prevents the emergence of adults. The incidence of 80 Gy prevents the emergence of adults in infest grape and cherry fruits. It is recommended the use of at least 80 Gy for quarantine treatments of fruit. According to the authors, the tolerance to radiation increases according to age and biological development phase of the insect.

Other emergency sanitary measures, like cold treatment and fumigation with methyl bromide, carbon dioxide or sulfur dioxide can also be used (DAFF, 2013). It is important to emphasize that this kind of measure is necessary in order to allow commercial trade between countries where the pest is present and countries free from it.

10.5 Repellents and deterrents

The spotted wing drosophila, as well as other flies from the Drosophilidae family and most insect species, utilize olfactory and gustatory chemoreception abilities in order to find food free from aversive toxic products, through the perception of volatile substances released by said food in the environment (MITRI et al., 2009; LEE; POUDEL, 2014).

Based on the insects’ chemoreception abilities, one can resort to control or monitoring strategies and techniques, by use of baits, be them toxic or not, repellants or deterrents. The development of products which act directly over olfactory and gustatory chemoreceptors might be useful in the detection of the fly’s presence before its activities inflict any harm on a given crop or it can be confused and repelled (BURRACK et al., 2015).

Plants naturally produce substances with a broad spectrum of anti-insect activity, which range from insecticidal, growth regulatory, deterrent, and repellent activities, depending on their compounds. Many of these products are obtained in the form of essential oils and, according to some studies, interfere with the octopaminergic nervous system in insects, a trait not shared with mammals or other animals, which make such products safer for humans (KOUL et al., 2008; CORRÊA; SALGADO, 2011). As an example, one can name citronellal, which has been reported as a repellant to D. melanogaster via olfactory pathways involving Ankyrin receptors, promoting feeding deterrence of fruit flies (KWON et al., 2010; DU et al., 2015

Other than citronellal, there is the toxin known as L-canavanine, a nonprotein amino acid found in the seeds of many legumes. Considered to be toxic, it is an important defense mechanism for plants against phytophagous insects and it has been reported to be a repellant to Drosophila sp. Flies sense this compound in food by the DmX receptor. Therefore, it is the gene expression of DmX receptor that allows the insect to detect L-canavanine and stop feeding. Wherein the suppression of said gene is not found, L-canavanine is an important repellant to Drosophila acting over bitter-sensitive gustatory receptors, causing the premature retraction of flies’ proboscis, therefore leading to the end of food searching (MITRI et al., 2009).

In addition to aforementioned examples, Lavandula latifolia (Lamiaceae) essential oil has shown potential as a D. suzukii control agent. Whereas the oil’s insecticide activity may be attributed linalool and 1,8-cineole, its two main monoterpene oil constituents (ERLAND et al., 2015).

Insect repellants and deterrents are used in order to discourage feeding and oviposition over certain plant. Therefore, they are anti-feeding and anti-oviposition acting substances, and thus strong allies in reducing the use of products with more of a toxic action. Over half a century ago one of said repelling products known as DEET (N,N-Diethyl-meta-toluamide) has been used and it is considered to be the most effective repellant available, presenting broad effectiveness against most insects (DITZEN et al., 2008; DEGENNARO, 2015). Its acting mechanism and molecular target remain unknown, but apparently it acts via blocking electrophysiological responses of olfactory sensory neurons to attractive odors in Anopheles gambiae Giles, 1902 (Diptera, Culicidae) and D. melanogaster. It is a volatile compound and it can detected by the olfactory co-receptor OR83b, found in olfactory sensory neurons (ORNs).  DEET has anti-feeding action over Drosophila and such effect is mediated by gustatory receptor neurons (GRNs).

This substance directly activates these receptors, suggesting that efficacy on the control of pests is due its double action on both GRNs and ORNs. DEET masks host odor by inhibiting subsets of heteromeric insect odorant receptors and the identification of candidate molecular targets for the action of DEET the aforementioned substance. This fact may aid in the design of safer and more effective insect repellents (DITZEN et al., 2008; LEE et al., 2010).

Despite its success as a repellant, by use of toxicological, biochemical and electrophysiological techniques, it was shown that DEET is not simply a behavior-modifying chemical but that it also inhibits cholinesterase activity, in both insect and mammalian neuronal preparations. Because it is commonly used in combination with insecticides, DEET has the capacity to strengthen the toxicity of carbamates, a class of insecticides known to block acetylcholinesterase. This information questions the safety of DEET when combined with other chemical products, and it highlights the importance of a multidisciplinary approach towards the development of safer insect repellants (CORBEL et al., 2009).

Other than the risk, in some cases, lineages of insects which acquire an insensibility to a certain repellant may become insensitive to an additional type (BECKER, 1970). Hence, there must be more than two kinds of products available for use or means of not generating insensibility must be found. There is, therefore, a pursuit for products that surpass DEET in both cost and safety. The work performed by Syed et al. (2011) shows that Drosophila is repelled not only by DEET, but also IR3535 and picaridin thus suggesting they might have ‘‘generic repellent detector(s),’’ which may be of practical applications in new repellent screenings. Thus, there is an olfactory receptor neuron (ORN), which is sensitive to these three major insect repellents (SYED et al., 2011).

Since the rational use of different means of controlling a pest insect is desirable, as is the case with D. suzukii, there must be a search for safer synthetic DEET substitutes that can repel the fly. Recently, a number of new naturally occurring repellents were discovered that can substitute for DEET and present repelling effect over D. melanogaster. Of these, many are present naturally in fruits, have very mild and pleasant odors, are commonly used as flavor and fragrance components belonging to a category called generally recognized as safe and, besides, they are approved for human consumption through addition to food (PHAM; RAY, 2015).

Since both species are closely related, Pham and Ray (2015) tested some of the aforementioned compounds over D. melanogaster and D. suzukii. The authors measured behavioral responses to three of these DEET-substitute compounds. They were butyl anthranilate (BA), methyl N,N-dimethylanthranilate (MDA) and ethyl anthranilate (EA). The means by which the experiments were conducted were based on Two-Choice Trap Assay in a plate. Results show that D. suzukii avoids traps containing 10% of any one of the three compounds, however, at 1%, ethyl anthranilate no repellence was observed.

The same compounds were tested regarding their deterring effect over oviposition. Authors observed that when a choice essay was performed, there was a decrease dose-dependent decrease in numbers of larvae and pupae emerging from the BA treated fruit. The authors also highlight a nearly complete protection at the 10% concentration and concluded thus concluded that the insect repellents with different safety profiles can indeed be useful to reduce fruit damage during ripening (PHAM; RAY, 2015).

11 Environmental problems

In addition to economic losses to agriculture, D. suzukii might cause several environmental problems to the countries wherein it was introduced.

Introduce species, such as D. suzukii may threat native biodiversity (GILBERT; LEVINE, 2013), modify ecosystem processes (KATSANEVAKIS et al., 2014), and generate socioeconomic damages (REASER et al., 2007). In this context, the Convention on Biological Diversity (CBD) summons the 196 signatory nations to “prevent the introduction of, control or eradicate those alien species which threaten ecosystems, habitats or species”. For instance, the yearly environmental losses caused by pests introduced to the United States, United Kingdom, Australia, South Africa, India, and Brazil were estimated over US$ 100 billion (CBD, 2006). Since the 17th century, invading exotic species contributed with almost 40% of all animal extinctions.

There is still no information about the negative impacts of D. suzukii over different ecosystems and its effective competition with indigenous species, displacement and its role in the loss of biodiversity, nevertheless, future researches in the field of Ecology will be fundamental to subsidize integrated pest management programs.

12 Final considerations

Drosophila suzukii is clearly an r-strategist species. Its population precocious reproduction and overlap of generations which can rapidly grow in a small scale of time, even though this might represent a decrease in total offspring throughout its life.

As a result, D. suzukii’s colonization ought to have greater success in more homogeneous environments, with lower diversity, wherein interspecies competition is scarce. This species may expel other indigenous species.

The damages caused by D. suzukii may be classified as a) cultural – fruit becomes improper for in natura consumption and industrialization; depreciation of infested orchards occurs; b) economical – the orchards may become uneconomical, occasioning loss of investment and producers’ insolvency; rendering commercialization of said product to external markets impossible, preventing generation of exchange value; when fruit from an infested area is placed in the internal market it does not reach rewarding prices; less revenue in taxes, c) social – the lack of purpose for labor; increase in unemployment in fruit farming and, consequentially, an increase in rural exodus, and d) environmental – loss of biodiversity may occur, ecosystem processes modified.

Given the velocity with which D. suzukii has been spreading, efforts and investment in research are necessary, primarily in order to answer the following questions in various countries:

•What is its fundamental and what realized niche?

•What is the impact of its introduction over natural ecosystems?

•Which are its main, alternative, and multiplying hosts?

•What are the levels of control and economical damage for each different crop?

•Which are its natural enemies and, out of those, which have the potential to be used in applied biological control programs?

•Which attractant is the most effective in capturing and selective to non-target species?

•What cultural methods can be used in order to eradicate or suppress the pest?

•Is the sterile insect technique viable for the control of this pest?

•Is it possible to use genetically modified insects for control?

The solution to the problem will be properly equated if first answered these and other questions, arising from quality scientific research, added to governmental efforts in order to avoid new reintroductions of D. suzukii populations.

Prefácio

Drosophila suzukii ou “mosca da asa manchada” é uma espécie que recentemente invadiu o Brasil. Em outros países, onde a espécie já está estabelecida, é considerada uma praga de pequenos frutos, causando prejuízos especialmente em cultivos de frutos vermelhos.

Este livro apresenta uma revisão abrangente sobre os principais conhecimentos gerados até o momento sobre Drosophila suzukii, que são importantes tanto do ponto de vista econômico quanto ambiental.

Um histórico detalhado da invasão de Drosophila suzukii no Brasil é apresentado, apontando também um conjunto de possíveis plantas ou frutos hospedeiros, que vão além dos frutos vermelhos.

O texto descreve a morfologia da espécie de forma detalhada e ilustrada, desde o estágio de ovo até o indivíduo adulto, diferenciando as peculiaridades da morfologia do macho e da fêmea.

As condições ambientais, como temperatura e umidade, que podem estar diretamente relacionadas ao sucesso de invasão em diferentes regiões do Brasil, são abordadas. Questões relacionadas ao monitoramento, a estratégias de manejo que podem minimizar a infestação, aos danos gerados pela espécie e potenciais agentes de controle biológico também são discutidos.

Os autores são pesquisadores das áreas de zoologia, ecologia e entomologia, com significativa experiência em pesquisa nessas áreas. Deste modo, este texto que resulta do empenho de estimados colegas, apresenta profundidade e rigor científico, sendo embasado por sólidas e qualificadas referências bibliográficas.

Conciso, de fácil leitura e bem ilustrado, o livro -- escrito em português e em inglês -- é recomendado não só para a comunidade científica, mas também para fruticultores e para todos aqueles que desejarem ampliar seus conhecimentos sobre Biologia, Ecologia e Controle de Drosophila suzukii.

Maríndia Deprá

Bióloga, Doutora em Genética e Biologia Molecular

Professora da Universidade Federal de Pelotas, UFPel

1 Introdução

A maioria das espécies de drosofilídeos está associada a frutos maduros, já danificados e/ou em decomposição, alimentando-se principalmente de microrganismos associados aos mesmos, como fungos e bactérias. Por essa razão não são consideradas pragas. Porém, algumas espécies podem atacar frutos intactos e os utilizam como local de oviposição e como substrato para o desenvolvimento de suas larvas. Esse é o caso de Drosophila suzukii (Matsumura, 1931) (Diptera, Drosophilidae), ou mosca-da-asa-manchada, cuja primeira ocorrência no Brasil e na América do Sul foi realizada pela primeira vez em 2013 (DEPRÁ et al., 2014).

Esta espécie é considerada uma praga de pequenos frutos na Ásia, Europa e América do Norte (CINI et al., 2012). As fêmeas desta espécie apresentam o comportamento de perfurar os frutos durante a oviposição e o desenvolvimento de suas larvas normalmente leva ao dano do fruto atacado e inviabiliza a comercialização do mesmo. Como o Brasil é o terceiro maior produtor mundial de frutas, com mais de 40 milhões de toneladas produzidas por ano (ANUÁRIO BRASILEIRO DE FRUTICULTURA, 2014), o aparecimento dessa espécie invasora é motivo de preocupação para os produtores frutícolas e para a comunidade científica, uma vez que D. suzukii vem causando sérios prejuízos em outros países.

2 Hospedeiros

A espécie Drosophila suzukii é oportunista e com ecologia versátil, preferindo ovipositar em frutos de tegumento frágil e de caroço, mas não se restringe a eles. Existem registros de sua ocorrência em diversas espécies frutíferas (Tab. 1), mas principalmente aquelas da família Rosaceae, amplamente cultivadas em pomares de todo o mundo. Além de frutíferas comerciais, frutos silvestres ou frutos de plantas ornamentais podem servir como hospedeiros alternativos quando o hospedeiro preferencial está ausente no pomar (ARNÓ et al., 2016; KENIS et al., 2016; LEE et al., 2015).

Tabela 1 – Espécies frutíferas com registro de ocorrência de Drosophila suzukii

Plantas hospedeiras de Drosophila suzukii
Família | Espécie | Nome comum | Referências
Actinidaceae | Actinidia spp. | Kiwi | Dreves et al., 2009
Ebenaceae | Diospyrus kaki | Caqui | Kanzawa, 1935
Ericaceae | Vaccinium spp. | Mirtilo | Bolda et al., 2010; FDACS, 2010
Grossulariaceae | Ribes spp. | Groselha | NAPPO, 2010
Moraceae | Ficus carica | Figo | Dreves et al., 2009; EPPO, 2010
Morus alba | Amora | Kanzawa, 1935
Morus rubra | Amora vermelha | FDACS, 2010
Myrtaceae | Eugenia uniflora | Pitanga | FDACS, 2010
Psidium cattleianum | Araçá | Kido et al., 1996
Psidium guajava | Goiaba | Nunes et al., 2014
Rosaceae | Eriobothrya japonica | Nêspera | Kanzawa, 1935; FDACS, 2010
Fragaria ananassa | Morango | EPPO factsheet, 2010; Kanzawa, 1935
Malus spp. | Maçã | Kanzawa,1939
Prunus armeniaca | Damasco | Grassi et al., 2011; Kanzawa,1939
Prunus domestica e híbridos | Ameixa | Dreves et al., 2009; FDACS, 2010
Prunus pérsica | Pêssego | Kanzawa,1939
Pyrus communis | Pêra | NAPPO, 2010
Rubus spp. | Amora-preta | Dreves et al., 2009; EPPO factsheet, 2010; Kanzawa,1939
Prunus spp. | Cereja | Dreves et al., 2009; Kanzawa,1939
Rubus ideaus | Framboesa | EPPO factsheet, 2010; Kanzawa, 1935
Rutaceae | Citrus spp. | Laranja | FDACS, 2010; Walsh et al., 2011
Solanaceae | Lycium barbarum | Goji | Fisher et al., 2013
Lycopersicon esculentum | Tomate | FDACS, 2010
Vitaceae | Vitis vinífera, Vitis labrusca | Uva | Cini et al., 2012; Dreves et al., 2009; Seljak, G., 2011

3 Sinopse sistemática

A mosca-da-asa-manchada é um díptero pertencente à família Drosophilidae. Esta família possui mais de 4.000 espécies distribuídas em todo mundo, sendo Drosophila seu gênero mais especioso, com mais de 1.700 espécies (BÄCHLI, 2015). Drosophila suzukii é uma espécie pertencente ao subgênero Sophophora, grupo melanogaster. Este grupo é muito diverso na Região Oriental e Afrotropical e possui espécies que invadiram todas as regiões biogeográficas do mundo, como Drosophila melanogaster Meigen, 1830, Drosophila simulans Sturtevant, 1919, Drosophila malerkotliana Parshad & Paika, 1965, Drosophila ananassae Doleschall, 1858 e Drosophila kikkawai Burla, 1954, as quais são muito comuns no Brasil (PAVAN, 1956; TIDON, 2006; GARCIA et al., 2012; POPPE et al., 2014). Drosophila suzukii pertence a um subgrupo de espécies que possui seu nome (subgrupo suzukii). Alguns estudos consideram o grupo melanogaster monofilético (SCHAWAROCH, 2002; DA LAGE et al., 2007; GAO et al., 2011), entretanto, evidencias moleculares apontam o contrário para o subgrupo suzukii, onde suas espécies se misturam nas filogenias apresentadas com espécies dos subgrupos elegans, eugracilis, melanogaster e takahashii formando um grande clado denominado de “espécies orientais” (SCHAWAROCH, 2002; DA LAGE et al., 2007).

4 Nomes comuns

4.1 Português

Mosca-da-asa-manchada; mosca-do-vinagre; mosca-da-cereja.

4.2 Espanhol

Mosca del vinagre de alas manchadas; mosca del vinagre; mosca de las cerejas.

4.3 Inglês

Spotted wing Drosophila; cherry vinegar fly; cherry fruit fly; cherry drosophila.

5 Distribuição mundial

Esta espécie foi descrita por Matsumura em 1931 no Japão. Porém, antes de sua descrição, já havia sido registrada por Kansawa, em 1916, em cerejeira. Como mencionado anteriormente, o subgrupo suzukii provavelmente se originou no Sudoeste asiático, onde D. suzukii era endêmica, ocorrendo em diversos países Asiáticos como China, Taiwan, Coréia do Norte, Coréia do Sul, Paquistão, Mianmar, Tailândia, Rússia e Índia (CINI et al., 2012). Neste último país foi descrita a subespécie D. suzukii indicus (PARSHAD; PAIKA, 1964). A procedência exata desse inseto ainda não foi esclarecida, uma vez que os pesquisadores não sabem precisar se essa espécie é nativa do Japão ou se foi introduzida acidentalmente na virada do século passado (HAUSER, 2011; CINI et al., 2012).

O primeiro registro dessa espécie fora da Ásia ocorreu em 1980, em Oahu, Havaí, e posteriormente em outras ilhas havaianas (KANESHIRO, 1983 apud HAUSER, 2011). Em 1997, ela foi reportada na Costa Rica e, em 1998, foi verificada sua presença em coleções entomológicas no Equador. Porém, esses registros ocorreram sem informações sobre danos econômicos associados (O´GRADY, 2002 apud HAUSER, 2011).

Em 2008, D. suzukii foi coletada pela primeira vez na Califórnia, sendo que, no ano de 2009, houve um crescimento no número de registros de D. suzukii em diferentes culturas, se espalhando por todo o país, sendo registrada também nos Estados de Oregon, Washington e Flórida (DREVES; RHODALACK, 2011). Neste mesmo período, também foi registrada na Columbia Britânica, no Canadá (HAUSER, 2011; CINI et al., 2012). Em especial, grandes infestações de D. suzukii foram identificadas em Santa Clara Valley, e de Yolo a Stanislaus, causando grandes perdas econômicas no cultivo de pequenas frutas (WALSH et al., 2011). Em 2010, D. suzukii já havia sido registrada em outros estados dos EUA como Utah, Louisiana, Carolina do Norte, Carolina do Sul, Wisconsin, Michigan, Alberta e no Canadá foi registrada em Manitoba, Ontario e Quebec. No Canadá, este inseto foi registrado em menores proporções e apenas em poucas províncias (HAUSER, 2011).

Juntamente com o aparecimento de D. suzukii nos Estados Unidos, foram registradas as primeiras ocorrências do inseto na Europa, em Rasquera, na Província de Tarragona, Espanha (HAUSER, 2011; CINI et al., 2012). Porém, existem controvérsias sobre o local de origem dessa praga na Europa, uma vez que posteriormente foram analisadas amostras de monitoramento realizado com armadilhas de Malaise, em San Giuliano Terme, Toscana, Itália, anteriores ao primeiro registro neste continente, onde foi verificada a presença do inseto. Em 2009, adultos de D. suzukii foram capturados em armadilhas em outras regiões da Espanha (Ballaterra, próximo a Barcelona), França (Montpellier e Alpes Marítimos) e Itália (Trentino). Na Itália foi constatado o primeiro ataque a frutos nativos, sendo a praga encontrada em frutos de Vaccinium, Fragaria e Rubus spp., juntamente com os primeiros registros de danos econômicos severos a diferentes espécies de cerejas cultivadas. Nos anos seguintes de 2010 e 2011, essa praga dispersou-se rapidamente pelas regiões onde já havia sido registrada sua ocorrência, bem como para outros países europeus, como Alemanha, Áustria, Bélgica, Croácia, Eslovênia e Suíça. A Organização Européia de Proteção de Plantas (European Plant Protection Organization – EPPO) estima que, em poucos anos, D. suzukii estará presente em todos os países europeus (CINI et al., 2012).

Os primeiros registros para a América do Sul foram realizados a partir de coletas de frutos, entre fevereiro e maio de 2013, no sul do Brasil. As coletas foram realizadas nos municípios de Botuverá e Nova Veneza, no litoral de Santa Catarina e em Osório, Vila Maria e Erechim, municípios do interior do Rio Grande do Sul (DEPRÁ et al., 2014). Drosophila suzukii foi registrada em outros municípios do sul gaúcho, como Morro Redondo, Pelotas e Canguçu, presente em armadilhas colocadas em pomares de pessegueiro e em frutos de goiabeira (SCHLESENER et al., 2014; 2015). Os primeiros registros de danos causados por essa praga a cultivos na América do Sul foram realizados em morangueiro, no município de Vacaria, Rio Grande do Sul (SANTOS, 2014). Em 2014 foi registrada a presença desta espécie em São Paulo, Capital, através da análise de frutos provenientes de outras regiões (São Joaquim, Santa Catarina e Chile) (VILELA; MORI et al., 2014). Sua presença já foi constatada no sul uruguaio, através de coletas de frutos em estágio de decomposição, bem como em armadilhas McPhail com atraente alimentar (proteína hidrolisada) para o monitoramento de moscas-das-frutas da família Tephritidae (GONZÁLEZ et al., 2014; 2015).

A difusão passiva devido ao comércio mundial é provavelmente a principal causa da introdução de D. suzukii (WESTPHAL et al., 2008), já que suas larvas permanecem no interior dos frutos sem serem detectadas, facilitando assim, a disseminação do inseto (ANFORA et al., 2012). Tal argumento pode responder sua detecção no Chile, nas proximidades da região portuária da cidade de Valparaíso, aonde chegam navios com mercadorias vindos da Ásia, principalmente do Japão, Coreia do Sul e China (MEDINA-MUÑHOZ et al., 2015). Coletas realizadas na Europa por Calabria et al. (2012) demonstraram que a espécie foi capaz de se dispersar aproximadamente 1.400 km em um ano, sugerindo uma dispersão ativa e passivamente devido a atividades humanas através de frutos infestados. Também foi verificada sua ocorrência em diferentes localidades distribuídas ao longo de uma faixa de altitude entre 27 e 1550 m acima do nível do mar (CALABRIA et al., 2012).

Figura 1 – Distribuição global de Drosophila suzukii. Fonte: EPPO, 2016 (modificado)

6 Morfologia

A espécie D. suzuki apresenta como característica marcante a presença de uma mancha escura no ápice das asas dos machos. Existe outra espécie, Drosophila subpulchrella Takamori and Watabe, 2006, que apresenta característica morfológica semelhante (ATALLAH et al., 2014).

Todos os estágios do ciclo biológico de D. suzukii, desde ovo a adulto foram descritos morfologicamente por Kansawa (1939) (também referenciado como “Kamizawa” em algumas literaturas). O autor descreve os ovos como sendo semitransparentes, de aspecto leitoso e brilhante, medindo em média 0,62 x 0,18 mm. Ao passar do tempo, vão adquirindo aspecto translúcido, sendo possível a visualização da larva antes da eclosão. Os ovos apresentam dois filamentos na porção terminal de uma das extremidades, medindo em média 0,65 mm, sendo esta estrutura responsável pela respiração (Fig. 2). Em Drosophila melanogaster, também existem dois filamentos na porção terminal dos ovos, porém, essa característica pode auxiliar na identificação de D. suzukii, uma vez que a maioria das espécies apresenta quatro ou mais filamentos respiratórios (WALSH et al. 2011; DAFF, 2013).

Figura 2 – Ovo de Drosophila suzukii, com filamentos respiratórios na porção terminal. Foto: Cristiano Teixeira

Esses drosofilídeos apresentam em geral três instares larvais. Logo após a eclosão, as larvas apresentam coloração branca leitosa, com órgãos internos visíveis e peças bucais de coloração escura. As vias respiratórias evoluem de inconspícuas no primeiro instar larval, para ramificadas e abertas para o exterior no terceiro instar. As larvas medem em média 0,67 x 0,17 mm no primeiro instar, 2,13 x 0,40 mm no segundo instar e 3,94 x 0,88 mm no terceiro instar (Fig. 3) (WALSH et al., 2011).

Figura 3 – Larva de Drosophila suzukii. Fotos: Cristiano Teixeira

As pupas são inicialmente de coloração amarelo-acinzentada e consistência macia. Posteriormente, endurecem e adquirem coloração marrom. Estas apresentam dois prolongamentos em uma das faces terminais, resquícios dos filamentos respiratórios presente nas larvas. As pupas dos machos, em geral são menores que as das fêmeas, tendo em média 2,90 x 0,99 mm de comprimento para os machos e 3,18 x 1,06 mm para as fêmeas (Fig. 4) (WALSH et al., 2011; DAFF, 2013).

Figura 4 – Pupa de Drosophila suzukii, com resquício dos filamentos respiratórios. Fotos: Cristiano Teixeira.

Os adultos são de pequeno porte, olhos vermelhos, três ocelos, antenas aristadas ramificadas, tórax de coloração amarelo a marrom pálido, com faixas pretas longitudinais no abdome. Os machos dessa espécie são facilmente distinguíveis, pois apresentam uma pequena mancha preta no ápice das asas. Além disso, apresentam uma linha de cerdas no primeiro e segundo segmento tarsal, no primeiro par de pernas. São em geral menores que as fêmeas, medindo em média de 2,3 a 3,0 mm de comprimento, dependendo do tipo de substrato de criação (Fig. 5).

Figura 5 – Macho de Drosophila suzukii. Detalhe da linha de cerdas no primeiro e segundo segmentos tarsais, no primeiro par de pernas. Fotos: Cristiano Teixeira

As fêmeas adultas medem em média 2,5 a 4,0 mm de comprimento, não possuem manchas nas asas, e apresentam um ovipositor duplamente serreado e estreito, com uma série de dentes robustos e esclerotizados. Além disso, o tamanho do ovipositor é de seis a sete vezes maior que a espermateca, sendo que na maioria das outras espécies essa proporção é de apenas duas a quatro vezes (Fig. 6) (WALSH et al., 2011; ANFORA et al., 2012; DAFF, 2013).

Vale ressaltar que as manchas nas asas dos machos começam a se desenvolver apenas 10 h após a emergência, sendo completamente visíveis dentro de 48 h (WALSH et al., 2011). Esse fato pode causar erros na identificação dos machos.

Figura 6 – Fêmea de Drosophila suzukii. Detalhe do ovipositor com espinhos robustos e de cor intensa devido à esclerotização; os espinhos maiores localizam-se na extremidade do ovipositor, permitindo a punctura no fruto e inserção do ovipositor. Fotos: Cristiano Teixeira

7 Bioecologia

7.1 Comportamento de corte

Drosophila suzukii apresenta acentuado dimorfismo sexual. Segundo Fuyama (1979), as manchas escuras nas asas dos machos possuem papel fundamental no comportamento de corte e acasalamento dessa espécie. Muitas espécies do gênero Drosophila necessitam de luminosidade para que ocorra a cópula, principalmente aquelas que apresentam dimorfismo sexual. O comportamento de cópula desta espécie parece estar intimamente ligado à presença de luminosidade. Os machos estendem as asas, apresentando-as às fêmeas e movimentam as pernas. Esse estímulo faz com que as fêmeas se tornem receptivas (FUYAMA, 1979; LEE et al., 2011a).

Em experimento realizado por Fuyama (1979) as manchas nas asas de um grupo de machos foram retiradas cirurgicamente. Em testes com chance de escolha, as fêmeas apresentaram nítida preferência pelos machos que apresentavam as manchas, em comparação aos que não possuíam.

7.2 Biologia

A maior parte dos dados referentes à biologia de D. suzukii são provenientes da literatura japonesa, devido a sua recente dispersão pelo mundo (LEE et al., 2011a).

O ciclo de vida de D. suzukii (Fig. 7) leva em torno de oito a 10 dias a temperatura de 25°C, 12 dias a temperaturas de 16°C (BREWER et al., 2012) e de 21 a 25 dias a temperatura de 15°C. O acasalamento dura de dois minutos a 1 h e 25 min., sendo a média registrada de 26 min. (LEE et al., 2011a). Assim que emergem, os adultos se tornam sexualmente ativos após um ou dois dias, sendo o tempo máximo registrado de 13 dias (DAFF, 2013).

A maioria das espécies de drosofilídeos apresenta alta fecundidade, o mesmo foi verificado em D. suzukii. As fêmeas alcançam a maturidade sexual em um ou dois dias quando em condições favoráveis de temperatura e umidade. O período de pré-oviposição é de aproximadamente dois dias após a emergência e podem ovipositar até três ovos por fruto. Cada fêmea, em média deposita de sete a 16 ovos por dia, e 384 ovos durante toda a sua vida, em condições de laboratório. A oviposição máxima registrada para essa espécie foi de 160 ovos em apenas um dia, em cereja. As larvas eclodem em um intervalo de 24 a 72 h após a oviposição, e as larvas chegam ao último instar em três a 13 dias. O período de pupa ocorre geralmente dentro do fruto, podendo eventualmente ocorrer no solo, e a duração desse período é de três a 15 dias (DAFF, 2010; 2013).

Figura 7 – Ciclo de vida de Drosophila suzukii. Foto: Cristiano Teixeira

7.3 Efeito da temperatura sobre D. suzukii

A tolerância térmica e gradiente longitudinal são fatores limitantes para a maioria das espécies do gênero Drosophila. Vários mecanismos têm sido propostos para explicar a capacidade de algumas espécies em suportar condições climáticas mais extremas. Umas das teorias mais aceitas é o processo gradual de aclimatização, o qual pode prolongar a sobrevivência de Drosophila quando as moscas são submetidas a temperaturas extremas (DALTON et al., 2011).

O desenvolvimento de D. suzukii está intimamente ligado às condições ambientais, principalmente temperatura. Esse inseto apresenta uma ampla gama latitudinal, porém, demonstra-se menos tolerante ao frio do que muitos drosofilídeos. Para superar essa deficiência, apresenta mecanismos de hibernação na fase adulta (KANSAWA, 1939; KIMURA, 2004).

Em temperaturas inferiores a 5°C, indivíduos recém-emergidos não amadurecem sexualmente e entram em diapausa, o que também ocorre com adultos sexualmente maduros, que retomam sua atividade quando essas voltam a ser favoráveis. As fêmeas podem ovipositar centenas de ovos antes do período de frio e, ao fim da diapausa, voltam à atividade reprodutiva, podendo sobreviver por até 200 dias. No entanto, ovos, larvas e pupas não são capazes de suportar temperaturas tão extremas (KANSAWA, 1939).

Ainda não está bem claro como funciona o processo de diapausa nestes insetos. Não se sabe se esse processo é mediado por mudanças fisiológicas ou comportamentais, porém, acredita-se que essa capacidade tende a se desenvolver através de processos de migração para áreas com elevadas altitudes, por meio da aclimatização e/ou através de busca por abrigo em locais de refúgios naturais ou proporcionadas pela ação humana (ANFORA et al., 2012; DAFF, 2013).

Em trabalho realizado no Japão, em cerejeira, observou-se que os adultos entravam em diapausa durante o inverno e recomeçavam suas atividades nos meses de abril e maio, assim que as condições climáticas estavam favoráveis. As infestações iniciais em cerejeira são lentas, e ocorrem geralmente na porção inferior da copa das árvores, pois o inseto busca proteção da ação do vento. Entretanto, devido ao alto potencial biótico de D. suzukii, uma infestação extremamente baixa no começo de junho, pode transformar-se em uma alta infestação, podendo causar danos de até 100% em apenas um mês, caso as condições climáticas se apresentem favoráveis e nenhuma medida fitossanitária seja tomada (SASAKI; SATO, 1995 apud DAFF, 2013).

A capacidade de suportar grandes amplitudes térmicas é uma característica relevante e de grande importância adaptativa. As temperaturas mais favoráveis ao desenvolvimento de D. suzukii são entre 20°C e 25°C, porém, trabalhos recentes apontam 28,1°C, como temperatura ótima para o desenvolvimento dessa mosca (TOCHEN et al., 2014). As temperaturas limites para a reprodução e oviposição ficam entre 10°C e 32°C, e a partir de 30°C a fertilidade dos machos começa a ser afetada (LEE et al., 2011a; ANFORA et al., 2012). Em trabalho realizado por Tochen et al. (2014) foi verificada ausência de oviposição a temperaturas de 10°C e 30°C.

Mitsui et al. (2010) observaram que à medida que a temperatura aumenta, D. suzukii tende a migrar para regiões de altitude. Dessa forma, o aumento da população em áreas de maior elevação geográfica coincide com o decréscimo das populações nas regiões baixas e quentes, durante o solstício de verão. Essa espécie pode ser considerada como altamente tolerante a alterações climáticas, pois é capaz de suportar verões intensos, como os da Espanha e invernos extremos como os das regiões montanhosas no Japão e regiões dos Alpes (ANFORA et al., 2012).

Esse inseto possui preferência por altas umidades, fato este que pode estar associado à ausência de relatos de danos causados em culturas no Mediterrâneo Europeu (HAUSER et al., 2009).

7.4 Efeito da umidade sobre D. suzukii

A maioria dos estudos relacionados a efeitos de condições climáticas adversas em drosofilídeos e outros insetos geralmente são voltados às condições extremas de temperatura. Todavia, esses insetos podem estar sujeitos a uma combinação de fatores indesejáveis como altas temperaturas e dessecação, e as respostas fisiológicas a esses fatores determinarão sua sobrevivência.

Em D. suzukii foi verificado que os parâmetros biológicos estão intimamente ligados à umidade presente no ambiente. Quando submetidas a diferentes condições de umidade (20, 33, 71, 82 e 94% UR; 20,6 + 0,2ºC) foi verificado que o aumento desse parâmetro proporciona também um aumento na fecundidade e longevidade desse inseto. Da mesma forma, a maior taxa de natalidade (Ro = 68) e maior taxa de crescimento intrínseco da população (rm = 0,17) também foram registradas para a maior umidade testada. Segundo os autores desse estudo o manejo adequado para a diminuição da umidade nos ambientes agrícolas pode auxiliar na diminuição populacional desse inseto e consequentemente na diminuição dos danos causados pelo mesmo. Dentre as práticas recomendadas estão a poda aberta, irrigação por gotejamento e o manejo da cobertura vegetal nos pomares (TOCHEN et al., 2015). Drosophila suzukii exibe uma preferência por umidades mais elevadas, fato que talvez esteja associado à ausência de danos em cultivares europeias de frutas mediterrâneas (HAUSER et al., 2009).

A exposição de espécies do gênero Drosophila a condições extremas de umidade e temperatura também pode conferir uma tolerância maior a condições climáticas adversas. Quando indivíduos de D. simulans foram expostos por um curto período de tempo a diferentes temperaturas (35, 31 e 18ºC) em combinações com altas e baixas umidades (90 e 20% UR) foi verificado que as moscas que haviam sido aclimatizadas previamente a temperaturas e umidade extremas foram mais resistentes ao calor e dessecação se comparado às demais combinações. O aumento da tolerância aos dois tipos de estresse favorece a aclimatização a ambientes mais secos e quentes (BUBLIY et al., 2013). Da mesma forma, foi verificado que o incremento na tolerância a dessecação também confere maior resistência de D. melanogaster a temperaturas frias (AGGARWAL et al., 2013).

7.5 Ecologia

Drosophila suzukii tem sido descrita associada a uma série de frutos de tegumento frágil (DAFF, 2013). Os frutos se tornam suscetíveis ao ataque desse inseto assim que começam a amadurecer (LEE et al., 2011b).

Fêmeas dessa espécie ovipositam preferencialmente em frutos maduros, podendo eventualmente ovipositar em frutos verdes ou completamente maduros (LEE et al., 2011b). Em experimento realizado com chance de escolha, 11% dos ovos foram depositados em cerejas verdes, 34% em cerejas parcialmente maduras e 55% em frutos completamente maduros (KANSAWA, 1939). Quando analisada a porcentagem de emergência em cerejas, foi verificada a eclosão de apenas 50% dos ovos em frutos verdes, 90% em frutos maduros e 100% em frutos completamente maduros. Apenas 10% dos ovos depositados em frutos em decomposição eclodiram. Vale ressaltar que o maior número de ovos foi depositado em frutos maduros (LEE et al., 2011b). Da mesma forma, o desenvolvimento larval é mais rápido em frutos maduros do que nos demais estágios de maturação (DAFF, 2013).

O desenvolvimento larval também é afetado de acordo com a acidez e teor de açúcar dos frutos. Esse fato foi observado por Malguashca et al. (2010) em uva, onde os frutos com baixo teor de açúcar eram menos atacados, e as larvas provenientes dos ovos depositados nestes, não chegavam ao terceiro instar ou morriam na fase de pupa.

Quando testada a oviposição em pêssego, ameixa e cereja foram verificadas porcentagens de oviposição de 20%, 7% e 73% respectivamente, demonstrando a preferência deste drosofilídeo por frutos de tegumento frágil (LEE et al., 2011b, POYET et al., 2014). Segundo Stewart et al. (2014), a baixa preferência de oviposição em pêssego se deve à alta pilosidade do fruto, que dificulta o pouso do inseto e a consequente inserção do ovipositor.

Foi observado que D. suzukii apresenta oviposição aleatória e não forma massas de ovos dentro dos frutos. A formação de agregados de ovos ocorre eventualmente, quando as fêmeas ovipositam em frutos verdes. Esse tipo de comportamento sugere que esse drosofilídeo dificilmente vá coexistir com outra espécie. De fato, D. suzukii dificilmente está associada a outras espécies, uma vez que apresenta um comportamento de oviposição diferenciado. Em altas infestações, é comum que as fêmeas ovipositem apenas um ovo por fruto (MITSUI et al., 2006).

8 Danos econômicos

Existem registros de danos em frutos exóticos e nativos em todos os países onde esse inseto se faz presente. Na ausência de frutos da estação, a manutenção da sobrevivência da praga se dá em frutos nativos, encontrados facilmente em pequenas áreas de floresta nativa, ou até mesmo fazendo parte da arborização urbana. Além da grande diversidade de frutos alvo, essa espécie ainda pode ovipositar em frutos caídos, com danos mecânicos ou em estágio de apodrecimento e fermentação (WALSH et al., 2011; ANFORA et al., 2012).

Muitos estudos sobre a bioecologia e controle de D. suzukii ainda são necessários para que se possa ter uma estimativa exata das perdas econômicas, porém, o ataque dessa praga pode ocasionar 80% de perdas, em casos onde haja negligência frente ao seu aparecimento (BOLDA et al., 2010).

Os impactos econômicos referentes ao surgimento dessa praga incluem danos diretos de produção devido à oviposição no interior dos frutos e posterior desenvolvimento das larvas. Além disso, a punctura nos frutos abre porta para entrada de microrganismos fitopatogênicos. Os custos adicionais são decorrentes do aumento de mão-de-obra e custos com insumos químicos para o monitoramento e gestão do cultivo. Além disso, regiões ou países livres dessa praga podem impor restrições comerciais a produtos provenientes de regiões com ataque desse drosofilídeo (LEE et al., 2011a).

A maior região produtora de pequenos frutos nos EUA encontra-se localizada na Costa Pacífica, nos estados da Califórnia, Oregon e Washington, sendo que 100% da amora e framboesa, 84% das cerejas, 83% do morango e 26% do mirtilo consumido no país são produzidos nessa região. A produção e comercialização total desses frutos movimentam em torno de US$ 2,6 bilhões por ano. As perdas estimadas para a safra de 2008 nos três estados alcançou US$ 421,5 milhões, sendo que na cultura do morango a defasagem chegou a US$ 33,4 milhões, em mirtilo US$ 56,7 milhões, e em framboesa e amora US$ 174,8 milhões (BOLDA et al., 2010). Estima-se que se ocorresse perda de 20% para todas as culturas citadas, as perdas econômicas para os três estados poderiam chegar a US$ 511 milhões por ano.

Estimativas de perdas realizadas na Província de Trento, no Norte da Itália, também apontaram perdas econômicas elevadas em uma área produtora de pequenos frutos de 400 ha. Na safra de 2010 foram verificadas perdas de € 500 mil, e na safra seguinte (2011) chegaram a € 3 milhões (ANFORA et al., 2012). Os autores ressaltam que a existência de grandes regiões com monocultura agrava ainda mais a incidência de danos.

Em 2010, foram registradas perdas de mais de 80% em morangueiro nos Alpes Marítimos, região sul da França. Na Itália, foram registradas perdas de 30 a 40% nos cultivos de amora, framboesa e mirtilo (LEE et al., 2011a).

No Brasil, recentemente foi realizada a primeira estimativa de danos devido ao ataque de D. suzukii, no município de Vacaria, Rio Grande do Sul. Cerca de 30% dos morangos estavam infestados pela praga, porém, não foram calculadas as perdas econômicas geradas por esse ataque (SANTOS, 2014).

Além das perdas na colheita, existe o impacto econômico adicional devido os custos em instalações apropriadas ao armazenamento, bem como perdas devido à redução da vida útil dos frutos contaminados com ovos de D. suzukii (LEE et al., 2011a). Ademais, existem suspeitas que D. suzukii possa servir como vetor de algumas doenças. Na Eslovênia alguns pesquisadores estão associando o ataque desse drosofilídeo a alta incidência de duas doenças, Monilinia e Botrytis (CINI et al., 2012).

Segundo Goodhue et al. (2011), existem poucos produtos registrados para o controle de D. suzukii nos EUA para a maioria das culturas, especialmente em cultivos orgânicos. Em geral, pesquisas apontam que os tratamentos para cultivos convencionais são mais baratos do que para cultivos orgânicos de framboesa e morango. Além disso, boas práticas de manejo, como limpeza dos cultivos são recomendáveis. Entretanto, essas práticas são economicamente difíceis de mensurar. Bolda et al. (2005) estimaram que a limpeza de pomares de framboesa custa em torno de US$ 518 por ha ao ano, na região central da Costa Pacífica dos EUA.

9 Monitoramento

O sistema de comunicação dos insetos geralmente se dá através de odores. Esses odores são conhecidos como feromônios (interações intraespecíficas) e cairomônios (interações interespecíficas). Os atrativos alimentares utilizados em armadilhas podem atrair os insetos em busca de alimento, parceiros sexuais e oviposição, ou a combinação de alguns desses fatores (LANDOLT et al., 2011).

O monitoramento de D. suzukii é realizado através de armadilhas com iscas atrativas ou coleta de frutos infestados. O monitoramento com armadilhas provém informações sobre a dinâmica populacional e reduz o número de indivíduos presentes no pomar (DREVES; RHODALACK, 2011). Embora capturas de campo com armadilhas indiquem a presença do inseto, a interceptação não parece prever de forma precisa a infestação em todas as culturas (LEE et al., 2012; TOCHEN et al., 2014), assim como sugerem Hamby et al. (2014), em estudo realizado com framboesas manejadas em sistema convencional e orgânico, onde baixas capturas do inseto ocorreram em armadilhas e uma alta infestação de larvas foi detectada nos frutos.

O monitoramento através da coleta de frutos infestados permite o desenvolvimento de um informe sobre a situação do pomar. Ambos os métodos servem para orientar o produtor sobre o momento da tomada de decisão e consequente momento de controle (DREVES; RHODALACK, 2011).

9.1 Associação com microrganismos

Inúmeros estudos já demonstraram a associação de drosofilídeos com microrganismos, como fungos, bactérias e leveduras. As interações entre Drosophila-leveduras são as mais pesquisadas, de modo que esses insetos podem sobreviver alimentando-se apenas desses microrganismos, que também desempenham importante papel na reprodução e oviposição (BECHER et al., 2012). Estas associações podem representar um risco à sanidade vegetal, uma vez que estes insetos podem ser vetores de patógenos causadores de doenças em plantas. Drosophila melanogaster demonstrou ser capaz de transmitir Penicillium expansum (Link) através de conídios aderidos ao aparelho bucal e abdome durante a alimentação e oviposição, em frutos maduros de nectarina e pêra (BATTA et al., 2006). Embora este fungo não seja o patógeno mais importante para pomóideas e frutos de caroço, ele é o agente causal do mofo azul e infecta frutos na fase de pós-colheita (PALAZON et al., 1984).

Diferentes espécies de Drosophila apresentam preferência por diferentes espécies de leveduras, sendo as mais comuns já registradas, as leveduras dos gêneros Pichia, Candida e Cryptococcus (STARMER; FOGLEMAN, 1986). Entretanto, outras espécies de drosofilídeos, como D. suzukii podem apresentar especificidade quanto à seleção desse microrganismo, de acordo com sua planta hospedeira (HAMBY et al., 2012).

Leveduras foram isoladas das fezes de larvas, do intestino médio de adultos e de frutos de cereja e framboesa, infestados e não infestados com o inseto. Um total de 28 espécies de leveduras foi encontrado e os frutos infestados apresentaram maior abundância em relação aos frutos não infestados. Dentre as espécies encontradas, Hanseniaspora uvarum (Niehaus) foi a levedura predominante, o que sugere uma associação entre D. suzukii e H. uvarum (HAMBY et al., 2012). Hanseniaspora uvarum é uma espécie de levedura amplamente disseminada, podendo ser isolada, por exemplo, do solo, de insetos, de vários frutos, da fermentação do mosto e, para diversas espécies de Drosophila servem como fonte de alimento (CADEZ; SMITH, 2011).

Ainda são escassos os estudos quanto ao conhecimento de interações entre D. suzukii e outros microrganismos. Contudo, a espécie H. uvarum pode vir a ser utilizada no desenvolvimento de uma isca mais específica e atrativa para D. suzukii, no contexto de um programa de manejo integrado de pragas (HAMBY et al., 2012).

9.2 Iscas

Vários tipos de iscas já foram empregados para atração de D. suzukii, onde algumas foram eficientes e outras apresentaram baixa atratividade. Apesar da existência de protocolos básicos e conhecimento de iscas que sejam atrativas para esse inseto, ainda não se tem um protocolo de monitoramento completamente estabelecido para essa praga (WALSH et al., 2011). O monitoramento eficiente é a base para um programa de manejo integrado de pragas (CINI et al., 2012).

A utilização de vinagre para atração de Drosophila já é um método consagrado. Vários experimentos foram conduzidos para provar a atratividade de D. suzukii por esse produto, bem como a utilização de misturas para aumentar a captura de insetos. Landolt et al. (2011) utilizaram uma mistura de vinagre de maçã e vinho tinto (na proporção de 40:60, respectivamente) como atrativo alimentar para essa espécie, e obtiveram ótimos resultados. A isca com mistura dos componentes demonstrou-se mais atrativa que as substâncias utilizadas isoladamente. Quando utilizadas individualmente, foi constatado maior índice de captura em armadilhas que utilizaram somente vinagre.

As armadilhas controle, sem utilização de atrativos alimentares, capturaram significativamente menos moscas que armadilhas contendo ácido acético a 2%, comprovando a atratividade de D. suzukii pelo ácido acético, mesmo em pequenas concentrações. Nas armadilhas que continham apenas etanol a 10% foram observados poucos indivíduos. No entanto, foram capturadas significativamente mais moscas nas armadilhas contendo vinho e vinagre do que nas que continham ácido acético e etanol (LANDOLT et al., 2011). Segundo Cha et al. (2013a), o ácido acético e o etanol são a chave para a atratividade de D. suzukii, porém, a mistura de vinho e vinagre apresenta maior quantidade de voláteis atrativos do que a mistura de ácido acético e etanol.

A mistura de vários compostos, como ácido acético, etanol, acetona, etil-lactato e metionol capturou grande número de insetos, sendo o resultado semelhante ao encontrado para a mistura de vinho e vinagre. Todos esses compostos podem ser produzidos por vários microrganismos como fungos e bactérias nos processos de fabricação de vinhos e vinagres (CHA et al., 2013a). Em outro experimento conduzido por Cha et al. (2013b) em Connecticut, Nova Iorque e Washington, nos EUA, e Dossenheim, na Alemanha, foram utilizados quatro compostos para a fabricação de uma isca química (ácido acético, etanol, acetona e metionol) para a atração de D. suzukii. A isca química obteve melhor desempenho, quando comparado a iscas que utilizam somente vinagre de maçã em Washington e Nova Iorque, e semelhante ao desempenho de iscas de vinagre e vinho em Connecticut e Dossenheim.

Além das substâncias mencionadas, existem outras iscas que podem ser utilizadas, como misturas de leveduras, açúcar cristal e água. Essa mistura produz CO2, que é altamente atrativo para D. suzukii. As iscas de vinagre são mais eficientes em temperaturas amenas, enquanto as iscas compostas por leveduras são mais eficientes em temperaturas mais elevadas. (WALSH et al., 2011).

Avaliações utilizando iscas à base de leveduras apresentaram maiores taxas de captura em relação às armadilhas que utilizam iscas com vinagre ou a mistura de vinagre e vinho, mas também captura maior número de espécies não-alvo. No entanto, as iscas de vinagre e vinho são excelentes meios de preservação dos insetos e permitem a fácil separação dos indivíduos do substrato, além de permitirem uma rápida identificação tanto no campo quanto em laboratório (IGLESIAS et al., 2014).

Outros compostos como melaço, vinho de arroz e cereja, óleos essenciais (citronela e gerânio), açúcar e suco de cereja, em diferentes concentrações e densidades, também foram testados para a atratividade de D. suzukii, porém, apresentaram desempenho inferior às iscas acima mencionadas. Purês de algumas frutas e iscas comerciais empregadas na captura de outros drosofilídeos, como D. melanogaster, também podem ser utilizados para monitoramento (WALSH et al., 2011).

O volume do atrativo utilizado nas armadilhas também pode interferir na quantidade de insetos capturados. Em testes realizados com armadilhas plásticas contendo 120 mL e 360 mL, com substituição semanal do atrativo, foi observado que a maior captura de D. suzukii ocorreu nas armadilhas que continham o maior volume do substrato alimentar (RENKEMA et al., 2014).

Juntamente com a isca, recomenda-se a adição de um surfactante, como detergente, para diminuir a tensão superficial e evitar a fuga dos insetos da armadilha (WALSH et al., 2011). A utilização de iscas pode ser aliada a placas adesivas, com o objetivo de evitar a fuga dos insetos e facilitar a identificação dos mesmos.

9.3 Armadilhas

Existe uma variedade de protótipos de armadilhas (Fig. 8) desenvolvidas por pesquisadores, bem como armadilhas comerciais para monitorar o inseto adulto. Inúmeras avaliações de tamanhos, cores, áreas de volatilização e áreas de entrada entre vários tipos de armadilhas foram realizadas em diferentes regiões e culturas (LEE et al., 2012; 2013). Armadilhas que dificultam a entrada do inseto ou a dispersão do odor da isca tendem a atrair menos indivíduos. Segundo Landolt et al. (2011), as armadilhas McPhail são adequadas para o seu monitoramento, porém, atraem e capturam uma grande quantidade de insetos não-alvo, dificultando a identificação e separação do material de interesse.

A preferência por coloração é variável, sendo esse fato discutido em vários trabalhos científicos. Em experimento realizado por Lee et al. (2013) foram testadas cinco cores: amarelo, preto, vermelho, branco e transparente, sendo que em geral, as armadilhas amarelas capturaram mais drosofilídeos que as demais cores. Todavia, as armadilhas vermelhas foram mais eficientes do que as transparentes, não diferindo significativamente das que apresentavam coloração negra e branca. De acordo com os autores, a eficiência da coloração da armadilha pode ser influenciada pela cor dos frutos que estão sendo monitorados. Por exemplo, as armadilhas amarelas capturam mais insetos em cultivos onde as frutas sejam negras ou roxas.

Em testes laboratoriais foi observada a preferência de D. suzukii por coloração preta e vermelha, não havendo diferença significativa entre essas duas cores. As cores menos atrativas foram amarela, branco e azul claro. Entretanto, armadilhas com combinação de cores, vermelho e preto, apresentaram maior eficiência, capturando significativamente mais fêmeas do que as de uma cor (BASOALTO et al., 2013).

Armadilhas com maior superfície de contato com a isca também apresentam maior eficiência. As que apresentavam 90 cm2 de superfície capturaram 12% mais insetos do que as com 40 cm2. Esse mesmo estudo também avaliou a posição dos orifícios de entrada. De modo geral, as armadilhas com entrada lateral e sem proteção superior capturaram mais indivíduos em relação às armadilhas com entrada na parte superior e com cobertura de proteção (LEE et al., 2013).

O número recomendado de orifícios de entrada é entre um a 10, mas também se utilizam armadilhas com entradas de malha e com um teto de proteção na parte superior para proporcionar sombra e evitar a entrada de água (WU et al. 2007; LEE et al. 2012). O tamanho dos orifícios de entrada pode variar de 1/8 a 3/16 polegadas, na lateral do frasco coletor, espaçados uma polegada de distância e um espaço de aproximadamente três polegadas deve ser deixado sem buracos, para verter o atrativo durante a manutenção da armadilha (OSU, 2011).

Em geral, as armadilhas tipo domo (como McPhail, por exemplo) são mais eficientes do que as produzidas a partir de copos. Em experimento realizado por Cha et al. (2013b), foi verificado que armadilhas do tipo domo capturaram significativamente mais machos e fêmeas em Nova Iorque e Connecticut, e mais machos em Washington. Não foi verificada diferença significativa entre os dois tipos de armadilhas em experimentos realizados em Dossenheim, Alemanha.

Em trabalho realizado por Freda; Braverman (2013) foram utilizadas armadilhas confeccionadas a partir de garrafas PET de dois litros, com orifícios laterais para entrada dos insetos. Uma fenda curva foi cortada na porção inferior da garrafa, a fim de possibilitar a colocação da isca. A fenda foi coberta com fita durante a primavera e verão para impedir a entrada de vespas e abelhas.

A instalação de armadilhas deve ser feita antes do período de frutificação, permanecendo no campo até o final do ciclo produtivo. Estas devem ser posicionadas na altura da copa, onde ocorre a frutificação, buscando sempre o lado onde ocorre menos incidência de luz e calor. Para culturas que estão ao nível do solo, a exemplo do morangueiro, as armadilhas devem ser posicionadas sobre hastes ou colocadas ao nível do solo, junto às plantas. As armadilhas devem ser revisadas semanalmente em busca de adultos, período em que também devem ser substituídas as iscas (SESANICA, 2013).

Recomenda-se a utilização de uma armadilha/cinco acres (uma armadilha/dois hectares) ou três armadilhas por cultura (OSU, 2011). As armadilhas com iscas são importantes para o monitoramento dos pomares, mas também são utilizadas como controle em infestações iniciais ou de baixa densidade (DAFF, 2013).

Figura 8 – Modelo de armadilha para monitoramento de Drosophila suzukii. Fotos: Jutiane Wollmann

10 Controle

10.1 Controle cultural

O controle cultural é uma ferramenta fundamental para o sucesso do manejo da praga. Recomenda-se a eliminação de possíveis hospedeiros alternativos das áreas vizinhas aos pomares e lavouras, além da remoção e destruição de frutos infestados, maduros ou podres, que estejam no solo ou no local dos cultivos e que possam servir como hospedeiro (WALSH et al., 2011; OSU, 2011). No Brasil ainda existem poucos estudos sobre os frutos nativos que possam servir como sítio alternativo de desenvolvimento dessa praga.

Um exemplo de fruto que serve como hospedeiro alternativo para o desenvolvimento de D. suzukii é a cereja-negra-americana Prunus serotina (Rosaceae), que é uma espécie arbórea nativa do Norte dos Estados Unidos e que se tornou uma das principais espécies invasoras lenhosas florestais na Europa. Uma das causas do seu sucesso é a enorme quantidade de frutos produzidos por planta. Esse fato torna P. serotina um reservatório perfeito para o desenvolvimento e estabelecimento de populações de D. suzukii em sistemas naturais na Europa. Na área investigada, cerca de 70% dos frutos amostrados estavam contaminados pela praga (POYET et al., 2014).

A limpeza dos pomares, ou seja, a retirada de frutos caídos é uma medida importante, pois D. suzukii também pode se desenvolver em frutos previamente danificados ou em estágio de apodrecimento (GOODHUE et al., 2011). Os frutos retirados dos pomares devem ser destruídos, pois a utilização dos mesmos para compostagem podem gerar novas infestações. Várias opções para eliminação dessas frutas contaminadas foram propostas, como por exemplo, solarização, tratamento com inseticidas, acondicionamento em recipientes fechados, esmagamento, tratamento por frio, ensacamento ou enterramento de frutos (WALSH et al., 2011; CINI et al., 2012).

Pesquisas tentam buscar outras formas de manejo, como a utilização de barreiras físicas. Em um experimento, realizado no Japão, foi demonstrado que a cobertura total das plantas através de malhas (0,98 mm de espessura) impediu totalmente a infestação de D. suzukii (KAWASE et al., 2007). Entretanto, esse tipo de prática torna-se inviável em áreas de cultivo muito extensas, devido ao alto custo de material e mão-de-obra.

A seleção de variedades resistentes ao ataque de D. suzukii também pode ser uma alternativa para reduzir os níveis de infestação e danos. Todavia, estudos para selecionar variedades resistentes ainda são necessários (CAPRILE et al., 2014).

10.2 Controle químico

O tipo de controle mais empregado para manejo de D. suzukii é através da utilização de defensivos químicos. Muitos trabalhos vêm sendo desenvolvidos visando à supressão populacional desse drosofilídeo.

Beers et al. (2011) testaram vários produtos registrados para cerejeira e um produto não registrado para controlar D. suzukii. Os inseticidas organofosforados, piretróides e espinosinas apresentaram bons resultados em aplicações tópicas e residuais sobre adultos dessa praga. Bruck et al. (2011) também verificaram mortalidade de aproximadamente 100% dos indivíduos em ensaios com os mesmos grupos químicos. Segundo Timmeren; Isaacs (2013), esses três grupos químicos são eficientes no controle de D. suzukii e provém de cinco a 14 dias de proteção residual.

A aplicação de baixos volumes de malation também apresentou eficiência para o controle dessa praga (BEERS et al., 2011). Porém, esse inseticida apresenta baixa seletividade a inimigos naturais, bem como alta toxicidade às abelhas, sendo sua aplicação recomendada apenas em áreas com histórico de infestações severas ou quando capturados muitos indivíduos em armadilhas de monitoramento (CAPRILE et al., 2014).

Os inseticidas neonicotinoides e organofosforados sistêmicos apresentaram ação de profundidade, matando ovos e larvas no interior dos frutos (BEERS et al., 2011). Porém, segundo Bruck et al. (2011), os inseticidas neonicotinoides não são uma boa alternativa para o controle de D. suzukii, uma vez que não apresentam bons resultados no controle de adultos e por apresentarem restrições residuais de princípio ativo para pequenas frutas nos EUA.

Em testes de imersão de mirtilo foi verificado que os produtos spinosad, clorantraniliprole e TA2674 (produto experimental) foram eficientes para o controle de formas imaturas de D. suzukii, sendo a porcentagem de mortalidade de 100%, 93% e 98%, respectivamente. Os produtos Tri-Tek (a base de petróleo) e óleo de nim causaram atraso no desenvolvimento da população, uma vez que foi encontrado maior número de pupas dentro dos frutos tratados com esses produtos após um período de incubação de 10 dias. O produto Tri-Tek também atuou no controle mecânico dos indivíduos, impedindo a emergência das moscas. Segundo os autores, esse produto vem sendo utilizado com sucesso para o controle de Bemisia tabaci (Gennadius,1889) (Hemiptera, Aleyrodidae), porém, os resultados para D. suzukii ficaram abaixo das expectativas (CUTHBERTSON et al., 2014b).

Quando necessária a utilização de defensivos químicos, recomenda-se pelo menos duas aplicações no período pré-colheita, procedendo-se a rotação de grupos químicos para o manejo da resistência, uma vez que essa espécie apresenta múltiplas gerações a cada estação, aumentando o risco do surgimento de linhagens resistentes (BRUCK et al., 2011; CINI et al., 2012). Todavia, no Brasil ainda não existem produtos registrados para essa praga em nenhuma cultura.

10.3 Controle biológico

10.3.1 Parasitoides

Diversos agentes de controle biológico (fungos, bactérias, vírus, predadores e parasitoides) podem ser utilizados em programas de manejo integrado para D. suzukii. Vários microhimenópteros parasitoides tem sido relatados em associação com esse inseto, como espécies dos gêneros Ganaspis, Leptopilina (Hymenoptera, Figitidae) e Trichopria (Hymenoptera, Diapriidae) (CINI et al., 2012). Todavia, a dificuldade em encontrar parasitoides de ovos e larvas que controlem essa praga pode ser explicada pelo fato de D. suzukii ser capaz de ovipositar no interior de frutos intactos e sãos, dificultando o ataque desses agentes de controle biológico.

O parasitóide Ganaspis xantophoda (Ashmead, 1896) (Hymenoptera, Figitidae) é considerado o mais efetivo para D. suzukii, na região central do Japão. Todavia, algumas espécies do gênero Asobara (Hymenoptera, Braconidae) e Trichopria sp. (Hymenoptera, Diapriidae) também foram reportadas atacando a praga (NOMANO et al., 2015).

As espécies Drosophila lutescens Okada, 1975, Drosophila rufa Kikkawa & Peng, 1938 e Drosophila biauraria Bock & Wheeler, 1972 são encontradas em abundância em florestas no Japão, mesmo local de grande ocorrência de D. suzukii. Porém, essa espécie sofre menos parasitismo por parte dos parasitoides em comparação às demais espécies da mesma família, devido ao seu comportamento de oviposição. Algumas espécies do gênero Ganaspis foram encontradas parasitando larvas de D. suzukii dentro de frutos, enquanto Leptopilina japonica Novković & Kimura (Hymenoptera, Figitidae) e Asobara japonica Belokobylkij, 1998 (Hymenoptera, Braconidae) foram encontrados apenas parasitando larvas em frutos caídos (MITSUI; KIMURA, 2010).

Em condições de laboratório foram verificados os percentuais de parasitismo de várias espécies de parasitoides de drosofilídeos que ocorrem naturalmente sobre D. suzukii. O estudo incluiu Leptopilina heterotoma (Thomson, 1862) (Hymenoptera, Figitidae), Leptopilina boulardi Barbotin, Carton & Keiner-Pillault, 1979 (Hymenoptera, Figitidae) (parasitoides de larvas), Pachycrepoideus vindemiae (Rondani, 1875) (Hymenoptera, Pteromalidae) e Trichopria drosophilae (Perkins, 1910) (Hymenoptera, Diapriidae) (parasitoides de pupas). Ambas as espécies do gênero Leptopilina apresentaram altas taxas de parasitismo, mas devido à forte resposta imune das larvas hospedeiras, elas não originaram vespas adultas (CHABERT et al., 2012).

A forte resposta imune de D. suzukii em relação aos parasitoides se deve à elevada produção de hemócitos. Essa praga produz cinco vezes mais hemócitos em relação a D. melanogaster, o que a torna significativamente mais resistente ao parasitismo (KACSOH; SCHLENKE, 2012) e reduz a probabilidade de que parasitoides especializados nativos mudem de hospedeiro. Esse fato pode explicar a ausência de parasitoides efetivos no controle de D. suzukii nos demais continentes onde essa praga está presente (POYET et al., 2014, NOMANO et al., 2015). Nomano et al. (2015) ressaltam ainda que não fossem encontradas espécies específicas para o controle dessa espécie na Europa, África e América, com exceção de alguns parasitoides generalistas e uma espécie de Ganaspis no Havaí.

Outras duas espécies de parasitoides, Asobara tabida (Nees, 1834) e Asobara rufescens (Forster, 1862) (Hymenoptera, Braconidae), também foram encontradas parasitando D. suzukii. Essas duas espécies são os parasitoides mais comuns associados a drosofilídeos frugívoros na Europa. Algumas espécies do gênero Trichopria (Hymenoptera, Diapriidae), parasitoides generalistas nos Estados Unidos e Europa, utilizam D. suzukii como hospedeiro adicional (MITSUI et al., 2006; CINI et al., 2012). Alguns parasitoides de amplo espectro de parasitismo do gênero Asobara foram encontradas parasitando pupas de D. suzukii no Havaí (NOMANO et al., 2015).

No Brasil existe uma diversidade de parasitoides associados a dípteros, que potencialmente possam vir a parasitar D. suzukii. Leptopilina boulardi e Trichopria anastrephae Lima, 1940 (Hymenoptera, Diapriidae) ocorrem no sul do país e podem ser potenciais inimigos naturais para essa praga.

10.3.2 Predadores

Até o momento, os estudos sobre potenciais predadores de D. suzukii ainda é escasso e incipiente quando comparado com outros inimigos naturais. Algumas espécies de percevejos, besouros e ácaros predadores têm sido testadas, principalmente em laboratório, com o objetivo de verificar sua efetiva eficiência na predação desse drosofilídeo.

As espécies de predadores comercialmente disponíveis Orius majusculus (Reuter, 1879), Orius laevigatus (Fleber, 1860) (Hemiptera, Anthocoridae), Atheta coriaria (Kraatz, 1856) (Coleoptera, Staphylinidae), Hypoaspis miles (Berlese, 1892) (Acari, Laelapidae) e Anthocoris nemoralis (Fabricius, 1794) (Hemiptera, Anthocoridae) foram testadas no controle de larvas, pupas e adultos de D. suzukii em laboratório. Hypoaspis miles não teve nenhum impacto sobre as populações da praga, porém, A. nemoralis causou 45% de mortalidade, após 45 dias. Nenhum dos predadores testados foram capazes de controlar efetivamente D. suzukii. No entanto, estas e outras espécies produzidas não comercialmente desempenham um papel importante na regulação de D. suzukii em seus ecossistemas (Cuthbertson et al., 2014a).

O percevejo Orius insidiosus Say 1831 (Hemiptera, Anthocoridae) diminuiu a sobrevivência D. suzukii em laboratório, mas não foi efetivo em campo, já o coleóptero A. coriaria não diminuiu a sobrevivência em condições de campo e de laboratório (WOLTZ et al., 2015).

Ao se estabelecer em novas regiões, D. suzukii poderá se deparar com as espécies de predadores e parasitoides nativos que poderão utilizá-la como recurso, principalmente se for um ecossistema heterogêneo e diverso. Todavia, isto não significa que estes inimigos naturais sejam capazes de diminuir drasticamente as densidades dessa mosca. Serão necessários novos estudos que visem conhecer quais espécies nativas podem exercer este papel e o que pode ser feito para que a predação e o parasitismo sejam realizados com maior intensidade, viabilizando respostas numéricas e funcionais dos inimigos naturais mais efetivos.

10.3.3 Agentes entomopatogênicos

A utilização de entomopatógenos para a supressão de D. suzukii tem sido pouco explorada para fins de controle, porém, alguns resultados mostram-se promissores. Os fungos Lecanicillium muscarium (Petch) Zare & W. Gams e Beauveria bassiana (Bals-Criv.) Vuill. e os nematoides Steinernema carpocapsae (Weiser, 1955), Steinernema feltiae (Filipjev, 1934) e Steinernema kraussei (Steiner, 1923) (Rhabditida, Steinernematidae) parecem causar um decréscimo na população de D. suzukii em condições de laboratório, porém, não houve diferença significativa na emergência de adultos entre os tratamentos e o controle. A utilização isolada desses agentes não é eficiente (CUTHBERTSON et al., 2014b). Woltz et al. (2015) testaram os nematoides, Heterorhabditis bacteriophora Poinar, 1976 (Rhabditida, Heterorhabditidae), S. feltiae e S. carpocapsae para o controle deste drosofilídeo e verificaram que estes também não foram eficazes no seu controle.

A contaminação de uma criação de D. suzukii em laboratório, pela bactéria Wolbachia spp., diminuiu a fecundidade das fêmeas (TOCHEN et al., 2014). Recentemente, DNA de vírus relacionados a controle de pragas foram isolados de espécies de Drosophila. Essa descoberta pode abrir caminho para o desenvolvimento de métodos de controle de D. suzukii através da utilização de vírus entomopatogênicos (CINI et al., 2012).

Embora esse conjunto de inimigos naturais tenha mostrado baixa capacidade no controle de D. suzukii nas condições testadas, esses e outros inimigos naturais estão presentes nos agroecossistemas, podendo contribuir na diminuição da densidade populacional destes insetos.

10.4 Tratamento pós-colheita

A utilização de radiação ultravioleta (UV) no tratamento pós-colheita pode ser uma alternativa viável no tratamento quarentenário de frutos para exportação, como também para aumentar o tempo de prateleira dos mesmos. Esse processo impede o desenvolvimento de ovos, larvas e pupas no interior dos frutos, limitando a dispersão da praga para outros locais e possibilitando a comercialização dos mesmos. Esse tipo de tratamento geralmente não prejudica a qualidade dos frutos (FOLLETT et al., 2014; VIEIRA et al., 2014).

Em experimento realizado por Follett et al. (2014) foi verificado que a irradiação de 40 Gy em larvas de 1° e 2° instares previne a emergência de adultos. A incidência de radiação de 80 Gy impede a emergência de adultos, em frutos de uva e cereja infestados. Recomenda-se a utilização de pelo menos 80 Gy para tratamentos quarentenários de frutos. Segundo os autores, a tolerância à radiação aumenta de acordo com a idade e fase de desenvolvimento biológico do inseto.

Outras medidas sanitárias emergenciais, como o tratamento a frio e fumigação com brometo de metila, dióxido de carbono ou dióxido de enxofre, também podem ser utilizadas (DAFF, 2013). É importante ressaltar que esse tipo de medida é necessário para que possa haver intercâmbio comercial entre países onde a praga está presente e países livres da mesma.

10.5 Repelentes e deterrentes

A drosofila-da-asa-manchada, assim como as demais moscas da família Drosophilidae e a maioria das espécies de insetos, utiliza as faculdades quimiorreceptoras do olfato e do paladar para encontrar alimentos livres de produtos tóxicos aversivos, através da percepção de substâncias voláteis liberadas pelo alimento no ambiente (MITRI et al., 2009; LEE; POUDEL, 2014).

Com base nas faculdades quimiorreceptoras dos insetos se pode lançar mão de estratégias e técnicas para controle ou monitoramento utilizando iscas, sejam elas tóxicas ou não, repelentes ou deterrentes. O desenvolvimento de produtos que ajam diretamente nos quimiorreceptores olfativos e gustativos pode ser útil para detectar a presença da mosca antes que sua atividade venha causar danos na cultura ou possa confundi-la e repeli-la (BURRACK et al., 2015).

As plantas produzem naturalmente substâncias com um amplo espectro de atividade contra insetos que variam de acordo com os seus componentes em ação inseticida, regulação do crescimento, deterrentes e repelentes. Muitos desses produtos são obtidos na forma de óleos essenciais e segundo alguns estudos, interferem no sistema nervoso octopaminérgico dos insetos, algo que não ocorre com mamíferos ou outros animais, sendo mais seguro para humanos (KOUL et al., 2008; CORRÊA; SALGADO, 2011). Como exemplo, pode-se citar o citronelal que foi relatado como repelente para D. melanogaster por meio das vias olfativas envolvidas com receptores de anquirina, promovendo a deterrência alimentar das moscas (KWON et al., 2010; DU et al., 2015).

Além do citronelal, existe a toxina conhecida como L-canavanina, um aminoácido não protéico encontrado nas sementes de muitas leguminosas. Considerada tóxica, é um importante mecanismo de defesa das plantas contra insetos fitófagos e foi relatada como um repelente de Drosophila sp. As moscas percebem este composto nos alimentos através do receptor DMX. Dessa forma a expressão do gene para o receptor DMX é o que permite ao inseto reconhecer a L-canavanina e impedir a alimentação. Não havendo a supressão desse gene, a L-canavanina é um importante repelente em Drosophila agindo nos receptores gustativos amargo-sensíveis, onde provoca a retração prematura da tromba, conduzindo assim para a desistência de procurar alimento (MITRI et al., 2009).

Além dos exemplos acima, o óleo essencial de Lavandula latifolia (Lamiaceae) tem mostrado potencial como agente no controle de D. suzukii. Sendo que a atividade inseticida desse óleo pode ser atribuível ao linalol e ao 1,8-cineol, seus dois monoterpenos constituintes principais (ERLAND et al., 2015).

Repelentes e deterrentes de insetos são utilizados para desencorajar a alimentação ou oviposição sobre determinada planta. Sendo assim, são substâncias de ação anti-alimentar e anti-oviposição, e, portanto, fortes aliados na redução do uso de produtos com ação mais tóxica. Há mais de meio século um destes produtos repelentes, conhecido como DEET (N, N-dimetil-m-toluamida), vem sendo utilizado e considerado o mais eficaz repelente disponível, com ampla eficácia contra a maioria dos insetos (DITZEN et al., 2008; DEGENNARO, 2015). Seu mecanismo de ação e alvo molecular permanecem desconhecidos, mas aparentemente age bloqueando as respostas eletrofisiológicas de neurônios olfatórios para odores atraentes em Anopheles gambiae Giles, 1902 (Diptera, Culicidae) e D. melanogaster. É um composto volátil e pode ser detectado pelo receptor olfativo Or83b, que se encontra presente nos neurônios olfativos do receptor (ORNs).

O DEET tem ação anti-alimentar em Drosophila e este efeito é mediado pelos neurônios receptores gustativos (GRNs). Essa substância ativa diretamente esses receptores, sugerindo que a eficácia no controle de pragas seja devido à sua dupla ação via GRNs e ORNs. O DEET mascara o odor do hospedeiro ao inibir subconjuntos de receptores olfativos do inseto e a identificação dos alvos moleculares candidatos para a ação da substância. Esse fato pode auxiliar na criação de repelentes de insetos mais seguros e eficazes (DITZEN et al., 2008; LEE et al., 2010).

Apesar do sucesso como repelente, ao se utilizar técnicas toxicológicas, bioquímicas e eletrofisiológicas, foi descoberto que o DEET não é simplesmente um produto químico que altera o comportamento, mas que também inibe a atividade da colinesterase, tanto nas redes neuronais de insetos como de mamíferos. Por ser utilizado em combinação com inseticidas, o DEET tem a capacidade de reforçar a toxicidade dos carbamatos, uma classe de inseticidas conhecidos como bloqueadores da acetilcolinesterase. Essa informação coloca em dúvida a segurança do DEET quando combinado com outros produtos químicos, e evidencia a importância de uma abordagem multidisciplinar para o desenvolvimento de repelentes de insetos mais seguros (CORBEL et al., 2009).

Além do risco, em alguns casos, linhagens de insetos que adquirem insensibilidade a um tipo de repelente podem vir a ser insensíveis a um segundo tipo (BECKER, 1970). Por isso, deve haver mais de dois tipos de produtos disponíveis para uso ou devem-se encontrar formas de não gerar insensibilidade. Assim, há uma grande busca por produtos que superem o DEET em custo e segurança. O trabalho realizado por Syed et al. (2011) mostra que Drosophila é repelida não só por DEET, mas também por IR3535 e picaridina, sugerindo que eles poderiam ter um ‘’detector repelente genérico’’, que podem ser de aplicação prática em novos testes com repelentes. Há, portanto, um neurônio receptor olfativo (ORN) que é sensível a estes três repelentes de insetos (SYED et al., 2011).

Por ser desejável o uso racional de diferentes meios para controle de um inseto em status de praga, como ocorre com D. suzukii, devem-se buscar compostos sintéticos mais seguros substitutos do DEET, os quais possam repelir a mosca. Recentemente, foi descoberta uma série de novos repelentes naturais que podem substituir o DEET e que já apresentaram ação sobre D. melanogaster. Destes, muitos estão presentes naturalmente em frutas, têm odores muito suaves e agradáveis, são comumente utilizados como componentes de aromas e fragrâncias que pertencem a uma categoria geralmente reconhecida como segura, e, além disso, são aprovados para o consumo humano por meio de adição aos alimentos (PHAM; RAY, 2015).

Pela proximidade de parentesco entre as duas espécies, Pham; Ray (2015) testaram alguns desses compostos em D. melanogaster e D. suzukii. Os autores mediram as respostas comportamentais a três compostos substitutos do DEET, sendo eles o butil antranilato (BA), o metil-N, N-dimetil antranilato (MDA) e o etil antranilato (EA). O modo como foram conduzidos os experimentos se baseou em ensaios com chances de escolha em placas. Os resultados mostraram que D. suzukii evita as armadilhas que contém 10% de qualquer um dos três compostos, mas, quando na presença de uma concentração de 1% de acetato de antranilato, não foi observada repelência.

Também foram testados os mesmos compostos em relação à deterrência na oviposição. Os autores observaram que, quando em ensaio com chance de escolha, existe uma diminuição dependente da dose no número de larvas e pupas nos frutos tratados com BA. Os autores ressaltam também uma proteção quase completa na concentração de 10%, e concluíram que os repelentes de insetos com diferentes perfis de segurança podem realmente ser úteis para reduzir os danos em frutos durante o amadurecimento (PHAM; RAY, 2015).

11 Problemas ambientais

Além das perdas econômicas à agricultura, D. suzukii, poderá causar diversos problemas ambientais nos países onde foi introduzida.

As espécies invasoras, como D. suzukii, podem ocasionar perda da biodiversidade (GILBERT; LEVINE, 2013), modificar processos dos ecossistemas (KATSANEVAKIS et al., 2014) e gerar prejuízos socioeconômicos (REASER et al., 2007). Neste contexto, a Convenção sobre Diversidade Biológica (CDB) convoca os 196 países signatários a “prevenir a introdução, controlar ou erradicar espécies exóticas que ameacem ecossistemas, habitats ou espécies”. Por exemplo, as perdas ambientais anuais causadas por pragas introduzidas nos Estados Unidos, Reino Unido, Austrália, África do Sul, Índia e Brasil foram calculados em mais de US$ 100 bilhões (CBD, 2006). Desde o século 17, as espécies exóticas invasoras contribuíram para quase 40% de todas as extinções de animais.

Ainda não se tem informações sobre os impactos negativos de D. suzukii nos diferentes ecossistemas e sua efetiva competição com espécies nativas, deslocamento e atuação na perda de biodiversidade, todavia, futuras pesquisas neste campo de Ecologia serão fundamentais para subsidiar programas de manejo integrado da praga.

12 Considerações finais

A espécie D. suzukii é claramente uma r-estrategista. Suas populações têm reprodução precoce e sobreposição de gerações que podem crescer rapidamente em pequena escala de tempo, mesmo que isso possa representar uma diminuição na prole total ao longo de sua vida.

Em decorrência disso, D. suzukii deverá ter maior êxito em sua colonização em ambientes mais homogêneos e de baixa diversidade, onde a competição interespecífica é baixa. Esta espécie poderá expulsar outras espécies nativas.

Os prejuízos causados por D. suzukii podem ser classificados em: a) culturais - os frutos tornam-se impróprios para o consumo in natura e industrialização; ocorre depreciação dos pomares infestados; b) econômicos - os pomares tornam-se antieconômicos, ocasionando perda do investimento e insolvência do produtor; impossibilidade de comercialização dos frutos no mercado externo, não gerando divisas para o país; quando o fruto de área infestada é colocado no mercado interno, não atinge preços compensadores; menor arrecadação de impostos; c) sociais - a falta de utilização de mão de obra; aumento do desemprego na fruticultura e consequente aumento do êxodo rural e d) ambientais - pode ocasionar perda da biodiversidade, modificar processos dos ecossistemas.

Dada a velocidade em que D. suzukii vem se dispersando, são necessários esforços e investimentos em pesquisas que respondam principalmente as seguintes perguntas nos diversos países:

•Qual seu o nicho fundamental e realizado?

•Qual o impacto da introdução sobre os ecossistemas naturais?

•Quais são seus hospedeiros principais, alternativos e multiplicadores?

•Quais são os níveis de controle e de dano econômico nas diferentes culturas?

•Quais são seus inimigos naturais e quais deles têm potencial para utilização em programas de controle biológico aplicado?

•Qual o atrativo mais eficaz na captura e seletivo a espécies não-alvo?

•Que métodos culturais podem ser utilizados para erradicar ou suprimir a praga?

•A técnica do inseto estéril é viável no controle dessa praga?

•É possível utilizar insetos transgênicos no controle?

A solução ao problema será equacionada adequadamente se primeiramente forem respondidos estes e outros questionamentos, decorrentes de pesquisas científicas de qualidade, somados a esforços governamentais que evitem novas reintroduções das populações de D. suzukii.

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